Sensorische Systeme/ Vögel

Sensorische Systeme

Sehen
Hören
Gleichgewicht
Fühlen
Geruch
Geschmack

Technologische Aspekte

Implantate
Modelle

In Tieren

Vögel
Fische
Meereslebewesen
Arthropoda
Andere Tiere

Vögel: Neurale Mechanismen zur Gesangserlernung bei Zebrafinken

Einleitung

Im Laufe der vergangen vier Jahrzehnte wurden Singvögel zu einem häufig genutzten Modellorganismus für Neurowissenschaftler, die komplexes aufeinanderfolgendes Verhalten und sensorisch-gesteuertes motorisches Lernen untersuchen. Wie menschliche Babys lernen junge Singvögel viele der Laute, die sie für die Kommunikation verwenden durch das Imitieren von Erwachsenen. Besonders der Zebrafink (Taeniopygia guttata) war aufgrund seiner Neigung in Gefangenschaft zu Singen und zu Brüten sowie seiner schnellen Reifung im Fokus vieler Recherchen. Der Gesang eines erwachsenen männlichen Zebrafinkens ist eine stereotypische Abfolge von akustischen Signalen mit Struktur und Modulation über eine grosse Zeitspanne, von Millisekunden bis zu einigen Sekunden. Der Gesang eines erwachsenen Zebrafinkens umfasst eine wiederholte Abfolge von Tönen, welche zirka eine Sekunde dauert und Motiv genannt wird. Das Motiv besteht aus kürzeren Anhäufungen von Tönen. Diese Anhäufungen werden Silben genannt und enthalten oft Sequenzen von einfacheren akustischen Elementen, Noten genannt (Abbildung 1). Das Lernsystem der Singvögel ist ein sehr gutes Modell um die sensormotorische Integration zu studieren, weil der jugendliche Vogel dem Tutor aktiv zuhört und seinen eigenen Gesang durch Korrigieren von Fehlern in der Tonlage und Versatz moduliert. Der neurale Mechanismus und die Architektur des Gehirns des Singvogels, welche eine wichtige Rolle beim Lernen spielt, ist vergleichbar mit der Sprachverarbeitungsregion im frontalen Cortex beim Menschen. Detaillierte Studien des hierarchischen neuralen Netzwerkes, das in den Lernprozess involviert ist, könnte signifikante Einblicke in den neuralen Mechanismus des Sprechen-Lernens beim Menschen verschaffen.

Illustration der typischen Gesangstruktur und Lernphasen beim Singvogel

Abbildung 1. Illustration der typischen Gesangstruktur und Lernphasen beim Singvogel. Oberes Panel: Im Gesanglernprozess involvierte Phasen. Mittleres Panel: Struktur eines auskristallisierten Gesangsstückes. a, b, c, d, e bezeichnen die verschiedenen Silben im Gesang. Unteres Panel: Entwicklung der Gesangsdynamik während des Lernens.

Das Erlernen des Gesangs verläuft durch eine Serie von Abschnitten. Es beginnt mit einer sensorischen Phase, in welcher der jugendliche Vogel zuerst nur seinem Tutor (meistens sein Vater) beim Singen zuhört, vielfach ohne dabei selbst eine gesangsartige Aussprache zu erzeugen. Der Vogel nutzt diese Phase um sich eine gewisse Struktur des Tutor-Gesangs einzuprägen, welche die neurale Vorlage des Gesangs bildet. Dann beginnt die sensomotorische Phase, in welcher der Vogel anfängt das Lied zu plappern und seine Fehler mittels auditorischem Feedback korrigiert. Der erste Versuch die Vorlage des Tutor Gesangs wiederzugeben ist sehr geräuschvoll, unstrukturiert und variabel. Er wird Subsong genannt. Ein Beispiel ist im Spektrogramm in Abbildung 1 gezeigt. Während den nachfolgenden Tagen betritt der Vogel eine «plastische Phase», in welcher eine erhebliche Menge an Plastizität im neuralen Netzwerk für das Generieren von höchst strukturierten Silben verantwortlich ist und die Variabilität im Gesang reduziert wird. Wenn sie die sexuelle Reife erreichen, ist die Variabilität stark eliminiert – ein Prozess der Kristallisation heisst – und der junge Vogel beginnt einen normalen erwachsenen Gesang zu erzeugen. Dieser kann eine bemerkenswerte Imitation des Tutor Gesangs (Abbildung 1) sein. Dementsprechend ist die graduelle Reduktion der Gesangsvariabilität vom frühen Subsong zum erwachsenen Gesang, zusammen mit der graduellen Erhöhung der Imitationsqualität, ein wesentlicher Aspekt des Gesanglernen beim Singvogel. In den folgenden Abschnitten werden wir einige Teile des Vogelgehirns und die zugrundeliegenden neuralen Mechanismen erkunden, die für diese bemerkenswerte Gesangsimitation bei diesen Vögeln verantwortlich sind.

Abbildung 2. Architektur des Singvogelgehirns und verschiedene Nervenbahnen die motorische und auditorische Feedback Signale übertragen.

Bei der Erzeugung von Gesangssequenzen involvierte hierarchische neurale Netzwerke

Es ist wichtig die Neuroanatomie des Singvogels im Detail zu verstehen, denn sie liefert bedeutende Informationen über den Lernmechanismus, der in verschiedenen motorischen und sensorischen Integrationsbahnen involviert ist. Dies könnte letztendlich Aufschluss über die Sprachverarbeitung und das Sprechen-Lernen beim Menschen geben. Die exakten neuroanatomischen Daten über das menschliche Sprachverarbeitungssystem sind noch immer unbekannt und die Anatomie und Physiologie des Singvogels wird uns ermöglichen, plausible Hypothesen zu machen. Der Vergleich des Gehirns von Säugetieren mit dem eines Singvogels wird in Abbildung 6 im Schlussabschnitt dieses Kapitels behandelt. Die betrachteten Nervenbahnen im Vogelgehirn können grob in motorische Leitungsbahnen (Bewegungskontrolle) und in solche des anterioren Vorderhirns, wie in Abbildung 2 gezeigt, unterteilt werden. Die Hörbahn liefert die Fehler-Feedback-Signale, welche zur Potenzierung oder Depression der synaptischen Verbindungen in den motorischen Nervenbahnen führen. Diese Nervenbahnen spielen eine signifikante Rolle beim Erlernen des Gesangs. Die motorische Nervenbahn umfasst Hyperstriatum Ventrale, pars Caudalis (HVC), Robust Nucleus of Acropallium (RA), Tracheosyringeal subdivision of the hypoglossal nucleus (nXIIts) und Syrinx (Stimmkopf). Diese Nervenbahn ist notwendig zur Generierung der benötigten Bewegungskontroll-Signale, welche höchst strukturierte Lieder produzieren und das Atmen mit dem Singen koordinieren.

Die Nervenbahn des anterioren Vorderhirns beinhaltet Lateral magnocellular nucleus of anterior nidopallium (LMAN), Area X (X) und medial nucleus of dorsolateral thalamus (DLM). Diese Nervenbahn spielt eine essentielle Rolle beim Erlernen des Gesangs bei Jugendlichen, der Gesangvariabilität beim Erwachsenen und der Gesangsrepräsentation. Die Hörbahn enthält substantia nigra (SNc) und ventral tegmental area (VTA), welche eine wichtige Rolle in der auditorischen Input Verarbeitung und beim Analysieren des Feedback-Fehlers spielt. Die Muskeln des Stimmkopfs (Syrinx) werden durch eine Teilmenge von motorischen Neuronen von nXIIts innerviert. Eine primäre Projektion zu dem nXIIts kommt von Neuronen des Vorderhirn nucleus RA. RA erhält motor-bezogene Projektionen von einem anderen kortikalen Gegenstück, nucleus HVC, welcher wiederum direkten Input von mehreren Gehirnbereichen erhält, inklusive dem thalamic nucleus uvaeformis (Uva).

Neurale Mechanismen zur Generierung von hoch strukturierten und zeitlich präzisen Silbenmuster

Abbildung 3. Mechanismus der Sequenzerzeugung in der erwachsenen motorischen Gesang Nervenbahn. Illustration der Hypothese, dass RA-HVC (HVC(RA)) projizierende Neuronen feuern und einander sequentiell in Gruppen von 100 bis 200 zusammenwirkenden Neuronen aktivieren. Jede Gruppe von HVC Neuronen bringt ein bestimmtes Ensemble von RA Neuronen zum Feuern. Die Neuronen konvergieren mit einem effektiven Gewicht auf dem Level der Motorneuronen um Stimmkopfmuskeln zu aktivieren.

Nuclei HVC und RA sind bei der Bewegungskontrolle des Gesangs in hierarchischer Art und Weise involviert (Yu und Margoliash 1996). Aufnahmen von singenden Zebrafinken haben gezeigt, dass HVC Neurone, die zu RA projizieren, ein extrem spärliches Muster von Bursts (Ausbrüche) übertragen: Jedes zu RA projizierende HVC Neuron erzeugt zu einem bestimmten Zeitpunkt im Lied einen einzelnen hoch stereotypischen Burst von etwa 6ms Dauer (Hahnloser, Kozhevnikov et al. 2002). Während des Singens generieren RA Neurone eine komplexe Abfolge von hochfrequenten Bursts von Nervenimpulsen (Spikes), deren Muster jedes Mal genau reproduziert wird, wenn der Vogel sein Liedmotiv singt (Yu und Margoliash 1996). Während eines Motivs erzeugt jedes RA Neuron ein ziemlich einzigartiges Muster von ungefähr 12 Bursts; jeder dauert ungefähr 10ms (Leonardo und Fee 2005). Basierend auf den Beobachtungen, dass zu RA projizierende HVC Neuronen während des Gesangsmotivs einen einzelnen Burst von Nervenimpulsen generieren und dass verschiedene Neuronen zu verschiedenen Zeiten im Motiv zu feuern scheinen, wurde hypothesiert, dass diese Neuronen eine kontinuierliche Sequenz von Aktivität im Verlauf der Zeit generieren (Fee, Kozhevnikov et al. 2004, Kozhevnikov und Fee 2007). Mit anderen Worten, zu jedem Zeitpunkt des Liedes, gibt es ein kleines Ensemble von HVC (RA) Neuonen, die zu dieser Zeit und nur zu dieser Zeit aktiv sind (Abbildung 3). Jedes Ensemble aktiviert vorübergehend (für ~10ms) eine Untergruppe von RA Neuronen, die durch die synaptischen Verbindungen von HVC Neuronen im RA bestimmt werden (Leonardo und Fee 2005). Des Weiteren wird in diesem Modell der Vektor der Muskelaktivitäten und damit die Konfiguration des Stimmorgans durch den konvergenten Input von RA Neuronen in einer kurzen Zeitskala von etwa 10 bis 20ms bestimmt. Die Ansicht, dass RA Neuronen einfach vorübergehend mit wirkungsvollem Gewicht zur Aktivität der Stimmmuskeln beitragen, steht im Einklang mit einigen Modellen zur kortikalen Kontrolle der Armbewegung bei Primaten (Todorov 2000). Eine Anzahl von Studien legen nahe, dass das Timing des Liedes auf einer Millisekunden-Millisekunden-Basis durch eine Welle oder einer Kette von Aktivitäten gesteuert wird, die sich spärlich durch HVC-Neuronen ausbreitet. Diese Hypothese wird durch die Analyse der zeitlichen Variabilität während des natürlichen Singens unterstützt (Glaze und Troyer 2007) sowie durch Experimente, in welchen die Schaltungsdynamik in HVC manipuliert wurde, um den Effekt auf das Liedtiming zu beobachten. In diesem Modell wird das Timing des Liedes also durch die Verbreitung der Aktivität über eine Kette in HVC gesteuert; die generische sequentielle Aktivierung dieser HVC-Kette wird durch die HVC-Verbindungen in RA in eine spezifische präzise Sequenz von Gesangskonfigurationen übersetzt.

Synaptische Plastizität der posterioren Vorderhirn Nervenbahn ist ein potentielles Substrat für Gesangslernen

Abbildung 4. Plastizität in spezifischen Nervenbahnen ermöglicht das Lernen. Vogelgesangnervenbahnen und die dreiteilige Hypothese. (A) Gehirnbereiche beim Vogel, die in Gesangsproduktion und Gesangserlernung involviert sind. Prämotorische Nervenbahnen (weiss) beinhalten Bereiche, die für die Gesangsproduktion notwendig sind. Anteriore Vorderhirn Nervenbahnen (grau ausgefüllt) werden zur Erlernung des Gesangs, nicht aber für dessen Produktion benötigt. (B) Dreiteiliges Verstärkungs-Lern-Schema: Der Akteur erzeugt ein Verhalten; der Experimentator sendet einen veränderlichen Input zum Akteur, welcher Variabilität im Verhalten erzeugt, das für Versuch- und Fehler Lernen genutzt wird; Der Kritiker evaluiert das Verhalten des Akteurs und sendet ein verstärkendes Signal zu ihm. Für den Vogelgesang, bezieht der Akteur die prämotorischen Gesangs Produktionsbereiche HVA und RA mit ein. (C) Plastische und empirische Synapsen. RA erhält synaptischen Input von den beiden Bereichen HVA und LMAN. In Übereinstimmung mit der Hypothese, dass die HVC Synapsen der Lokus der Plastizität für Gesangserlernung sind, werden diese Synapsen «plastisch» genannt.

Eine Reihe von gesangsbezogenen Vogel-Gehirnbereichen wurden entdeckt (Abbildung. 4A). Gesangproduktionsbereiche umfassen HVC (Hyperstriatum Ventrale, pars Caudalis) und RA (robust nucleus of the arcopallium). Diese erzeugen Sequenzen von neuronalen Aktivitätsmustern und kontrollieren während des Liedes die Muskeln des Stimmapparats durch Motoneuronen (Yu und Margoliash 1996, Hahnloser, Kozhevnikov et al. 2002, Suthers and Margoliash 2002). Eine Läsion des HVC oder RA verursacht einen sofortigen Verlust des Gesangs (Vicario und Nottebohm 1988). Andere Bereiche in der anterioren Vorderhirn Nervenbahn (Anterior forebrain pathway, AFP) scheinen beim Erwachsenen für das Lernen nicht aber für die Produktion des Gesangs wichtig zu sein. Der AFP wird als Vogel Homolog der Basalganglien-Thalamocorticalen Schleife der Säuger angesehen (Farries 2004). Insbesondere die Läsion des LMAN (lateral magnocellular nucleus of the nidopallium)-Bereiches hat wenig unmittelbaren Einfluss auf die Gesangproduktion bei Erwachsenen, aber stoppt das Lernen von Liedern bei Jugendlichen (Doupe 1993, Brainard und Doupe 2000). Diese Fakten legen nahe, dass LMAN zwar eine Rolle spielt, wenn es um das Lernen von Liedern geht, aber der Ort an dem die Plastizität stattfindet ist in Bereichen des Gehirns, die mit der Gesangsproduktion zusammenhängen (HVC und RA). Doya und Senjowski schlugen 1998 ein dreigliedriges Schema vor ,bei dem Lernen auf den Interaktionen zwischen Akteur und Kritiker basieren (Abbildung 4B). Der Kritiker bewertet die Leistung des Akteurs bei einer gewünschten Aufgabe. Der Akteur nutzt diese Bewertung um seine Leistung zu verbessern. Um durch Versuch und Irrtum zu lernen, führt der Akteur die Aufgabe jedes Mal anders aus. Er erzeugt gute und schlechte Variationen und die Bewertung des Kritikers wird verwendet, um die Guten zu verstärken. Normalerweise wird angenommen, dass der Akteur selbst Variationen erzeugt. Die Quelle der Variation liegt jedoch außerhalb des Akteurs. Wir nennen diese Quelle den Experimentator. Als Akteur wurden HVC, RA und die motorbezogenen Neuronen, welche die Vokalisierung kontrollieren, identifiziert. Der Akteur lernt durch Plastizität an den Synapsen von HVC zu RA (Abbildung 4C). Basierend auf dem Nachweis von strukturellen Veränderungen wie axonalem Wachstum und Retraktion, die in der HVC RA-Projektion während des Gesang-Lernens stattfinden, wird diese Ansicht weithin als ein plausibler Mechanismus angesehen. Für den Experimentator und Kritiker, wandten sich Doya und Senjowski der Vorderhirn Nervenbahn zu und vermuteten, dass der Kritiker die Area X und der Experimentator LMAN ist.

Biophysikalisch realistische synaptische Plastizitäts-Regeln die dem Gesanglern-Mechanismus unterliegen

Biophysikalisch realistisches Modell

Die Rolle des LMAN Inputs in RA ist es, eine Fluktuation direkt in die synaptische Stärke vom prämotorischen Nukleus HVC zu RA zu erzeugen, die während der Dauer einer Gesangsrunde statisch ist. Aus funktionaler Sicht ist das Modell von Doya und Sejnowski ähnlich zur Gewichtsschwankung (Dembo und Kailath 1990, Seung 2003) und relativ einfach zu implementieren: Eine temporäre, aber statische HVC-> RA Gewichtsänderung, die während der Dauer eines Liedes besteht, bewirkt eine Änderung der Gesangsleistung. Wenn die Leistung gut ist, sendet der Kritiker ein Verstärkungssignal, das die temporäre statische Störung dauerhaft macht. Aus einer neurobiologischen Perspektive erfordert dieses Modell eine Maschinerie, wobei eine N-Methyl-Daspartat (NMDA) vermittelte synaptische Übertragung von LMAN zu RA synaptische Gewichtsänderungen steuern kann, die über 1 bis 2 Sekunden statisch bleiben. Kurz, LMAN scheint schnelle, vorübergehende Gesangsfluktuationen auf einem Level unter der Silbe zu steuern, beeinflusst durch gewöhnliche erregende Übertragung, die dynamische Fluktuationen in der postsynaptischen Membranleitfähigkeit in den postsynaptischen RA-Neuronen antreibt. Das Ziel dieses Modells ist es, das hochrangige Konzept der Stärkung des Lernens durch das dreigliedrige Schema auf eine biologisch realistischere tiefere Beschreibungsebene in Form von mikroskopischen Ereignissen an Synapsen und Neuronen im Vogelgesangssystem zu bringen. Es sollte das Liederlernen in einem Netzwerk von realistischen feuernden Neuronen demonstrieren und die Plausibilität der Verstärkungs-Algorithmen zur Erklärung des Lernens biologischer Feinmotorik in Bezug auf die Lernzeit im Vogelgesang Netzwerk untersuchen. Das vorliegende Modell basiert auf vielen der gleichen allgemeinen Annahmen, die von Doya und Sejnowski gemacht wurden. Wir nehmen ein dreigliedriges Akteur-Kritiker-Experimentator-Schema an. Der Kritiker ist schwach, er stellt nur ein skalares Bewertungssignal bereit. Die HVC-Sequenz ist festgelegt, und nur die Karte von HVC zu den Motorneuronen wird durch Plastizität an den HVC-> RA-Synapsen erlernt. LMAN stört den Gesang durch seine Inputs in die prämotorischen Gesang-Nervenbahnen. Aber die Struktur und Dynamik der LMAN-Inputs und ihren Einfluss auf das Lernen sind unterschiedlich und haben verschiedenartige neurobiologische Auswirkungen. In Übereinstimmung mit unserer Hypothese, dass die Funktion des LMAN-Antriebs bei RA darin besteht, Experimente zum Versuch-und-Irrtum-Lernen durchzuführen, werden die Verbindungen von LMAN zu RA als empirische Synapsen bezeichnet (Abbildung 4C). Die Leitfähigkeit der plastischen Synapse vom Neuron j in HVC zum Neuron i in RA ist gegeben durch ${W_{ij}}{S_{ij}}HVC(t)$, wobei die synaptische Aktivierung ${S_{ij}}HVC(t)$den zeitlichen Verlauf von Leitwertänderungen und der plastische Parameter ${W_{ij}}$ihre Amplitude bestimmt . Änderungen in ${W_{ij}}$unterliegen der Plastizität-Regel die durch $\partial {W_{ij}}/\partial t=\eta R(t){e_{ij}}(t)$gegeben ist. Der positive Parameter $\eta$, Lernrate genannt, steuert die Gesamtamplitude der synaptischen Veränderungen. Die Berechtigungsspur ${e_{ij}}(t)$ ist eine hypothetische Menge, die an jeder plastischen Synapse vorhanden ist. Es deutet an, ob die Synapse für eine Modifikation durch Verstärkung "berechtigt" ist und basiert auf der kürzlichen Aktivierung der plastischen und der empirischen Synapse auf das gleiche RA-Neuron ${e_{ij}(t)}=\int \limits _{0}^{t}dt'G(t-t')[{{S_{i}}^{LMAN}}(t)-\langle {{S_{i}}^{LMAN}}\rangle ]{{S_{ij}}^{HVC}}(t)$

Hier ist ${{S_{i}}^{LMAN}}(t)$die Leitfähigkeit der empirischen (LMAN-> RA) Synapse auf das RA-Neuron. Der Zeitfilter $G(t)$wird als nicht negativ angenommen und seine Form bestimmt, wie weit zurück in der Zeit die Berechtigungsspur sich an die Vergangenheit "erinnern" kann. Die sofortige Aktivierung der empirischen Synapsen ist abhängig von der durchschnittlichen Aktivität $\langle {{S_{i}}^{LMAN}}(t)\rangle$. Die Lernprinzipien folgen zwei Grundregeln. Erste Regel: Wenn bei übereinstimmender Aktivierung einer plastischen (HVC-> RA) und einer empirischen (LMAN-> RA) Synapse auf das gleiche RA-Neuron eine positive Verstärkung folgt, dann wird die plastische-Synapse gestärkt. Zweite Regel: Wenn auf eine Aktivierung einer plastischen Synapse ohne Aktivierung der empirischen Synapse auf dasselbe RA-Neuron eine positive Verstärkung folgt, dann wird die plastische Synapse geschwächt. Die Regeln basieren auf dynamischen Leitwertstörungen der Akteur-Neuronen, die auf den erwarteten Wert des Verstärkungssignals einen stochastischen Gradienten-Anstieg durchführen. Dies bedeutet, dass sich die Gesangsleistung durch die Bewertung des Kritikers im Durchschnitt verbessert.

Vergleich zwischen der Gehirnarchitektur von Säugetieren und Singvögeln

Abbildung 5. Vergleich des Basalganglion – Vorderhirn Kreislaufs bei Säugetieren und Vögeln

Die Area X der Vögel entspricht den Säugetier-Basalganglien (BG) und schließt Zelltypen des Striatum und Pallidum ein. Die BG bilden einen Teil einer höchst konservierten anatomischen Schleife durch mehrere Stationen, vom Kortex bis zu den BG (Striatum und Pallidum), weiter zum Thalamus und zurück zum Kortex. Ähnliche Schleifen sind beim Singvogel zu sehen: Der dem Kortex analoge Nukleus LMAN projiziert zur Area X, deren striatale Komponenten auf den thalamischen Nukleus DLM projizieren, welcher zurück zu LMAN projiziert. Striatale Komponenten sind für belohnungsbasierendes Lernen und verstärkendes Lernen verantwortlich. Die Neuronentypen und ihre Funktionalität in der Area X von Vögeln ist exakt mit der der Basalganglien beim Menschen vergleichbar (Abbildung 5). Die enge anatomische Ähnlichkeit motiviert uns, das Singvogelgehirn genauer kennen zu lernen. Denn damit können wir endlich wesentliche Einblicke ins Sprechen-Lernen beim Menschen erhalten und viele sprachbezogene Störungen mit höherer Präzision behandeln.

Referenzen

Brainard, M. S. and A. J. Doupe (2000). "Auditory feedback in learning and maintenance of vocal behaviour." Nat Rev Neurosci 1(1): 31-40.

Dembo, A. and T. Kailath (1990). "Model-free distributed learning." IEEE Trans Neural Netw 1(1): 58-70.

Doupe, A. J. (1993). "A neural circuit specialized for vocal learning." Curr Opin Neurobiol 3(1): 104-111.

Farries, M. A. (2004). "The avian song system in comparative perspective." Ann N Y Acad Sci 1016: 61-76.

Fee, M. S., A. A. Kozhevnikov and R. H. Hahnloser (2004). "Neural mechanisms of vocal sequence generation in the songbird." Ann N Y Acad Sci 1016: 153-170.Glaze, C. M. and T. W. Troyer (2007). "Behavioral measurements of a temporally precise motor code for birdsong." J Neurosci 27(29): 7631-7639.

Hahnloser, R. H., A. A. Kozhevnikov and M. S. Fee (2002). "An ultra-sparse code underlies the generation of neural sequences in a songbird." Nature 419(6902): 65-70.

Kozhevnikov, A. A. and M. S. Fee (2007). "Singing-related activity of identified HVC neurons in the zebra finch." J Neurophysiol 97(6): 4271-4283.

Leonardo, A. and M. S. Fee (2005). "Ensemble coding of vocal control in birdsong." J Neurosci 25(3): 652-661.

Seung, H. S. (2003). "Learning in spiking neural networks by reinforcement of stochastic synaptic transmission." Neuron 40(6): 1063-1073.

Suthers, R. A. and D. Margoliash (2002). "Motor control of birdsong." Curr Opin Neurobiol 12(6): 684-690.

Todorov, E. (2000). "Direct cortical control of muscle activation in voluntary arm movements: a model." Nat Neurosci 3(4): 391-398.

Vicario, D. S. and F. Nottebohm (1988). "Organization of the zebra finch song control system: I. Representation of syringeal muscles in the hypoglossal nucleus." J Comp Neurol 271(3): 346-354.

Yu, A. C. and D. Margoliash (1996). "Temporal hierarchical control of singing in birds." Science 273(5283): 1871-1875.

Vögel: Magnetwahrnehmung

Einleitung

Rotkehlchen (Erithacus rubecula): Die Fähigkeit das Erdmagnetfeld zu spüren und als Orientierungsinstrument zu nutzen wurde in verschiedenen Spezies untersucht. Studien mit europäischen Rotkehlchen und Tauben (siehe nächste Abbildung) führten zu den herausragendsten und am besten dokumentierten Ergebnissen.

Der sensorische Magnetsinn ist als der Sinn definiert, welcher es einem Organismus ermöglicht, das Magnetfeld der Erde zu erkennen und sich danach zu orientieren. Die Wahrnehmung des Magnetfeldes ist in Bakterien vorhanden und wird auch bei Tieren beobachtet. Dazu gehören unter anderem Honigbienen, Salamander, Fische und Frösche. Hier werden wir die aktuellen Hypothesen, wie Vögel das Magnetfeld der Erde zur Navigation nutzen, erklären und besprechen.

Während des letzten Jahrzehnts haben viele Laboratorien ihre Aufmerksamkeit darauf gerichtet, wie Vögel sich orientieren. Zweimal im Jahr reisen Zugvögel tausende Kilometer von ihrer Brutstätte zu den Überwinterungsgebieten und zurück, wobei sie ihren Weg auch durch unbekannte Gebiete finden.

Studien, die insbesondere mit Rotkehlchen (Erithacus rubecula) und Tauben (Columba livia) durchgeführt wurden, haben gezeigt, dass Vögel neben der Neigung, Intensität und Polarität des Erdmagnetfeldes auch auf Reize wie die Sonne oder die Sterne zur Orientierung angewiesen sind. Die Bedeutung jedes einzelnen Reizes auf die Vogelorientierung wird jedoch immer noch diskutiert.

Während diese Studien die wichtigsten Aspekte der Vogelnavigation aufgeklärt haben, gibt es noch viele unbeantwortete Fragen. Hier geben wir eine kurze Einführung in die magnetische Orientierung bei Tieren, erklären die Physik dahinter und diskutieren einige der Haupthypothesen, wie Vögel das Erdmagnetfeld spüren. Die sensorische Struktur, die neuronale Schaltung und ihre Mechanismen werden diskutiert.

Taube (Columba livia)

Magnetische Orientierung

Da der Mensch das Erdmagnetfeld nicht bewusst wahrnehmen kann, ist die sensorische Magnetfeld Wahrnehmung für uns schwer zu verstehen. Nichtsdestoweniger, die Fähigkeit Magnetfelder zu fühlen, ist vielen Tieren gemeinsam; dazu gehören Mollusken, Arthropoden und Mitglieder aller größeren Gruppen von Wirbeltieren. Der Ausdruck magnetische Orientierung bezeichnet die Nutzung der Informationen, welche die Tiere durch ein markantes Magnetfeld, das geomagnetische, erlangen, um sich im Bezug zur Erde in Migrationsmustern zu orientieren. In diesem Abschnitt wird das intrinsische Magnetfeld der Erde diskutiert, und die zwei Hauptklassen von Informationen, die Tiere und insbesondere Vögel davon erhalten können, hervorgehoben.

Das geomagnetische Feld

In einer ersten Annäherung kann die Erde als gigantisches Magnetdipol angesehen werden, das mit seinen Polen nahe dem geographischen oder rotierenden Polen liegt. Obwohl der magnetische Nordpol (Nm in der Abbildung) heute mit dem rotierenden Nordpol (Ng) zusammenfällt, gibt es keine Beziehung zwischen den beiden, da der letztere fest ist, während sich der erstere mit der Zeit ändern kann.

Schematische Darstellung der Dipolannäherung der Erde. Nur zwei gespiegelte Feldlinien sind gezeigt. Am südlichen Pol entspringen die Linien mit einer anfänglichen Neigung von -90°; während sie einem ziemlich verteilten Gradienten folgen, ändert sich die Neigung, bis sie am magnetischen Äquator parallel zu der Erdoberfläche sind und dann erhöht sich die Neigung weiter bis zu + 90°, wo die Linien die Erde am magnetischen Nordpol "betreten".

Eine intuitive Art Magnetfelder zu visualisieren, besteht darin, ihre Feldlinien zu betrachten. Sie definieren die Richtung eines Vektorfeldes an verschiedenen Punkten. In einem Dipol (der wohl elementarste Magnet) sind der nördliche und der südliche Pol die Quellen des Feldes. Wegen der vorgestellten Dipolannäherung entspringen die Feldlinien, die mit dem geomagnetischen Feld assoziiert sind, dem südlichen (magnetischen) Pol. Sie gehen um den Globus und erreichen dann den nördlichen Pol. Eine schematische Darstellung der Linien ist in Abbildung [Abbildung: Feldlinien] dargestellt.

Der wichtigste Aspekt, der für die folgende Diskussion zu beachten ist, ist dass die magnetischen Feldlinien aus diesem Grund auf der südlichen Hemisphäre nach oben zeigen, auf der nördlichen Hemisphäre nach unten zeigen, während sie am magnetischen Äquator (geneigt, wie der magnetische Dipol, etwa 10 Grad in Bezug auf der geografische Äquator) parallel zur Erdoberfläche sind mit einem ziemlich regelmäßigem Gefälle. Die Intensität des Feldes ist an den Polen am höchsten und am magnetischen Äquator am niedrigsten.

Unregelmäßigkeiten in der Erdoberfläche variieren an verschiedenen Punkten geringfügig die tatsächliche Intensität des Feldes und die entsprechende Neigung seiner Linien. Da diese Effekte sehr klein sind, stellt das Erdmagnetfeld eine zuverlässige und allgegenwärtige Quelle für Navigationsinformationen dar.

Zusätzlich zur Orientierung des Magnetfelds, welches sich wie ein (biologischer) Kompass (wie in von Menschen gebauten Werkzeugen) verhält, können die Intensität des Feldes zusammen mit der Neigung der zugehörigen Feldlinie an verschiedenen Stellen, Komponenten einer Navigations «Karte» bereitstellen, welche die Position auf dem Globus anzeigt .

Magnetische Kompass Orientierung

Ein Magnetfeld kann als Hauptinformationsquelle zum Aufbau eines Magnetkompasses verwendet werden. In mehreren Experimenten, meist mit Beteiligung von europäischen Rotkehlchen (Erithacus rubecula) konnte gezeigt werden, dass Tiere einen biologischen Magnetkompass nutzen. Von Vögeln wird tatsächlich ein bestimmtes Migrationsmuster gewählt, welches eine zeitlich konstante magnetische Charakterisierung darstellt. Die Neugestaltung dieser Felder mit umgekehrten Polen, führte zu analogem Verhalten in umgekehrter Richtung .

Das interessanteste ist, dass menschlich gebaute Kompasse polaritätsbezogen sind, mit den Orientierungsinformationen basierend auf der Polarität (Nord / Süd) der Feldlinien. Vögel zeigten währenddessen einen neigungsbasierten Kompass. Der oben beschriebene Gradient der Neigungen der Feldlinien vom südlichen zum nördlichen Pol, der durch den magnetischen Äquator verläuft, kann verwendet werden um die Position eines gegebenen Magnetpols zu erkennen. Überraschenderweise können Vögel die volle Neigung eines Feldvektors an einem gegebenen Punkt nicht wirklich erkennen sondern nur die Neigung seiner axialen Komponente. Die vertikale Komponente wird abgeleitet indem einfach der hinauf-/hinunterfliegende Anteil realisiert wird. Dieses Ergebnis wurde mit intelligent abgestimmten Magnetfeldern erzielt, bei denen gleiche axiale Komponenten und unterschiedliche Polaritäten zum selben Ergebnis führten: Vögel könne keinen Unterschied erkennen.

Ein weiterer interessanter Aspekt des biologischen Kompasses von Vögeln ist, dass er genau darauf abgestimmt ist nur enge Fenster bestimmter Magnetfeld-Intensitäten zu erkennen. Noch interessanter ist es, dass sich dieses Fenster ändern kann, weder in einer Verschiebung noch in verstärkender Weise. Es wurde tatsächlich beobachtet, dass nur bereits erlebte (und orientierungsmäßig effiziente) Felder als zukünftige erkennbare Fenster geeignet sind. (Wiltschko, W. und Wiltschko, R. (1978). Further analysis of the magnetic compass of migratory birds. Springer. 302-310.)

Magnetische Navigation

Ein biologischer Kompass kann ausreichen um die Navigation zu steuern, genau wie ein von Menschen gebauter polaritätsbasierter Kompass zur Orientierung genügt. Bereits die frühesten Experimente zeigten jedoch, dass Vögel auch Informationen der Feldintensität nutzen. Anscheinend haben sich dann im Laufe der Zeit im Widerspruch stehende Theorien entwickelt, die nahe legen, dass entweder der eine oder der andere Ansatz von Vögeln zur Navigation und Orientierung verwendet wurde. Derzeit ist es allgemein anerkannt, dass die beiden Ansätze gültig sind, wobei einer von beiden bei unterschiedlichen Bedingungen im Vordergrund steht.

In der Tat wissen Vögel aus Erfahrung, dass auf der nördlichen Hemisphäre das geomagnetische Feld in Richtung Norden zunimmt. Der Intensitätsunterschied zwischen einer gefundenen und einer bekannten Stelle lässt sie daraus schließen, ob sie sich nördlich oder südlich des bekannten Standorts befinden. Die ersten experimentellen Ergebnisse, die diese Fähigkeit von Vögeln nahelegten, wurden mit Tauben (Columba livia f. domestica) erzielt.

Dies ist jedoch nicht der einzige Weg, wie die Intensität verwendet werden kann. Sie könnte auch als "Wegweiser" verwendet werden. Vögel können in der Tat verhaltensbezogene sowie physiologische angeborene Reaktionen auf Orte zeigen, die eine spezifische Kombination von Feldstärke und Neigung der entsprechenden Feldlinie präsentieren. (Wiltschko, W. und Wiltschko, R. (1992): "Wanderorientierung: Magnetkompass Orientierung der Gartengrasmücken (Sylvia borin) nach einer simulierten Kreuzung des magnetischen Äquators." Ethology 91 (1): 70-74. </ ref>) In einem Experiment zeigten Drossel Nachtigallen (L. Luscinia) extrem schnelle Veränderungen im Gewicht, welche mit den geomagnetischen Bedingungen aus denen sie herkamen, korrelierten.

Schlussfolgerung

Zusammenfassend sind Neigung und Intensität beides gültige Mechanismen, welche den Vögeln bei der Orientierung und Navigation helfen. Da sie so verschieden voneinander sind, ist es klar, dass nicht ein einziger Rezeptor oder sensorisches System im Generellen die Informationen, die diese beiden Elemente repräsentieren, wahrnehmen, kodieren und ausarbeiten könnte. Dies ist auch der Hauptgrund warum parallele Forschungstheorien beim Versuch die Frage zur Orientierungsfähigkeit der Vögel zu klären, offensichtlich zu unterschiedlichen Ergebnissen führten.

Magnetisches Sinnessystem

Lorenzinische Ampullen in Fischen sind elektrisch sensitive und spezialisierte Organe. Vorausgehende Forschung untersuchte ein entsprechend spezialisiertes Organ, das für die magnetische Erfassung bei Vögeln verantwortlich ist. Allerdings wie man schnell herausfand, ist die Detektion des geomagnetischen Feldes der Vögel komplexer als erwartet und basiert nicht exklusiv auf einer spezialisierten Zelle. Die Schwierigkeit beim Identifizieren eines zugrundeliegenden physiologischen Mechanismus und eines magnetrezeptiven Organs oder Moleküls war eine grosse Schwierigkeit im Studium der Magnetfeld-Wahrnehmung der Vögel.

Es gibt hauptsächlich zwei starke Hypothesen zur magnetischen Sensorik, die in diesem Bereich weitgehend akzeptiert und durch Daten stark unterstützt sind:

1.      Trigeminaler Eisen-Mineral-basierter Magnetsinn im oberen Schnabel

2.      Chemischer lichtabhängiger Radikalpaar basierender Magnetsinn

Vor kurzem wurde eine dritte Hypothese vorgeschlagen:

3.      Innenohr Lagena (Ausstülpung im Labyrinth des inneren Ohrs bei Fischen, Vögeln etc.)  basierter Magnetsinn

Die Überprüfung und Beschreibung dieser drei Hypothesen ist der Inhalt der folgenden Abschnitte.

Eisen-basierter Magnetsinn

Schematische Zeichnung, die die Lokalisierung von Magnetit und Maghemit in Dendriten zeigt. Angepasst von O'Neill, 2013

Die erste vorgeschlagene Hypothese wie Vögel das geomagnetische Feld fühlen, beruht auf eisenreichen Zellen, welche auf Magnetfelder reagieren und qualitative (gerichtet) und quantitative (Intensität-) Informationen liefern. Eisenreiche Zellen wurden in Bakterien [Blakemore, 1975] und Bienen [Gould et al., 1978] gefunden und im oberen Schnabel von Tauben, Finken, Rotkehlchen, Trällern und Hühnern nachgewiesen [Falkenberg et al., 2010, Fleissner et al., 2003]. Man glaubt, dass Eisen-Mineral-reiche Zellen, die in sensorischen Dendriten lokalisiert sind [[Fleissner et al., 2003] in allen Vögeln existieren.

Es gibt zwei vorgeschlagene Theorien darüber, wie Vögel das Erdmagnetfeld unter Verwendung von Eisen-basierter Magnetrezeption wahrnehmen. Die erste besagt, dass Eisen-basierte Magnetwahrnehmung nur von Magnetit (${\ce {Fe2O4}}$) abhängt. Je nach Ausrichtung des äusseren Magnetfeldes ziehen sich Magnetit Clusters (Gruppierungen) an oder stossen andere ab, deformieren die Dendriten Membran und öffnen oder schliessen möglicherweise Ionenkanäle. Andererseits wurde diese Theorie vor 15 Jahren vorgeschlagen, vor der Entdeckung von Maghemit (${\ce {Fe2O3,\gamma - Fe2O3}}$) Plättchen im oberen Schnabel der Vögel.

Die zweite vorgeschlagene Theorie besagt, dass der Eisen-basierte Magnetsinn sowohl von Magnetit und Maghemit abhängig ist. Mit Röntgen- und Histologie-Methoden wurden Magnetit und Maghemit im oberen Schnabel von Tauben entdeckt und es zeigten sich beide als für die Magnet-Detektion notwendig [Fleissner et al., 2007]. Magnetit bildet Mikro-Cluster, die an die Zellmembran gebunden sind, während Maghemit-Kristalle in Ketten innerhalb der Dendriten angeordnet sind, wie in Abbildung [Abb: Magnetit-Maghemit] gezeigt. Man glaubt, dass dieses Maghemit magnetisiert wird und dadurch das Magnetfeld einer Zelle verstärkt wird. Der Magnetit Cluster wird dann eine anziehende (oder abstoßende) Kraft erfahren, die ihre Verlagerung und damit die Öffnung von Ionenkanäle induziert.

Die Histologie hat gezeigt, dass sowohl Magnetit als auch Maghemit in den Dendriten des Trigeminus Nerv, vor allem in dem Zweig der Sinneseindrücke vom oberen Schnabel zum Gehirn überträgt vorhanden sind. Neben diesem Befund haben Forscher die Existenz von drei Dendriten-Feldern nachgewiesen, von denen jedes zur Kodierung einer spezifischen 3D-Orientierung verantwortlich ist [Fleissner et al., 2007]. Es wird vermutet, dass die Magnetisierung von Magnetit und Maghemit, die durch das Erdmagnetfeld verursacht wird, zur Öffnung von Ionenkanälen führt. Die Informationen, die aus dem Magnetfeld hergeleitet werden, werden in Aktionspotentiale kodiert, die das Gehirn erreichen um richtig interpretiert zu werden.

Es gibt viele Verhaltensexperimente, die diese erste Hypothese der Vogel-Magnetdetektion unterstützen. [Heyers et al., 2010] zeigten, dass Veränderungen im Magnetfeld Neuronen im trigeminalen Hirnstammkomplex aktivieren und dass der Trigeminus Nerv für die Magnet-Wahrnehmung notwendig ist. Sie zeigten, dass die Ablation des Trigeminusnervs oder die Entfernung eines externen Magnetfeldes zu einer reduzierten neuronalen Aktivierung in PrV und SpV führen. Diese zwei Hirnareale erhalten hauptsächlich Inputs vom Trigeminusnerv. In Übereinstimmung mit dieser Studie führte die Störung des Trigeminusnervs oder die Anheftung eines Magneten an das obere Schnabelgebiet zu einer Beeinträchtigung der Orientierung bei Tauben [Mora et al., 2004]. Insgesamt deuten diese Ergebnisse stark auf eine strikte Beziehung zwischen dem Trigeminusnerv und dem magnetischen sensorischen System hin. Es sind jedoch noch detailliertere Ergebnisse erforderlich.

Die Gültigkeit der hier geschilderten Hypothese wie Vögel das Magnetfeld der Erde wahrnehmen, wurde durch die jüngste Erkenntnis, dass die vermuteten Eisen-Mineral-Strukturen im Trigeminus-Zweig in Wahrheit Immunzellen (Makrophagen) sind, debattiert [Treiber et al., 2012]. Versuche von [Treiber et al., 2012] unterstützende Ansätze zu finden, um elektrophysiologische Daten zu replizieren, die die Anwesenheit von Magnetit und Maghemit in Dendriten zeigen, scheiterten.

Die Existenz von eisenreichen Neuronen im oberen Schnabel der Vögel bleibt umstritten. Trotzdem wurde die Eisen-basierte Magnettheorie noch nicht verworfen, da wie oben angeführt viele Verhaltensexperimente die Beteiligung des Trigeminus Nerv bei der Magnet-Wahrnehmung vorschlagen.

Lichtabhängiger Radikalpaar Magnetsinn

Eine zweite auch im Forschungsbereich populäre Hypothese zielt darauf ab, die Lichtabhängigkeit des Magnet-Orientierungssystem der Vögel zu demonstrieren. Diese Theorie wird durch Experimente unterstützt, in denen die Vogel Magnet-Orientierung eine interessante Abhängigkeit von einem kleinen Wellenlängenbereich [Wiltschko et al., 2010] zeigt. Bei anderen Experimenten in einem Käfig führte die Verwendung von Vollspektrumlicht zur Desorientierung der Vögel . Die erste Forschungsfrage, die sich aus diesen experimentellen Ergebnissen ergibt, ist der Ursprung einer Struktur im Auge der Vögel, welche das Erdmagnetfeld erkennen kann. Wie visuelle und magnetische Hinweise getrennt verarbeitet werden können ist auch ein Forschungsthema.

Die Hypothese zum lichtabhängigen magnetischen Sensorsystem besagt, dass die Richtung eines Magnetfeldes durch Radikalpaarbildung gespürt wird, die sich nach Photonenabsorption in Photopigmenten in der Netzhaut bilden. Cryptochrom, ein Flavoprotein, das gegenüber blauem Licht empfindlich ist, wurde als primärer Magnet-Rezeptor in Vögeln vorgeschlagen. Um die Gültigkeit dieser Theorie zu beweisen, wurden mehrere Mitglieder der Cryptochrom-Familie gefunden, die in der Netzhaut von Zugvögeln exprimiert werden. Darüber hinaus ist ihre Aktivität während des Migrationsverhaltens am höchsten.

Die Lichtabsorption führt zu Veränderungen des Oxidationszustandes im Cryptochrompigment Flavinadenin Dinukleotid (FAD), schafft einen Zwischenzustand, in dem das Pigment zusammen mit seinem Elektronentransferpartner (Tryptophan), ein radikales Paar bilden. Der Elektronenspin beider Radikale macht sie für externe Magnetfelder empfindlich. Die verschiedenen Zustände der FAD-Oxidation sind in der angeführten Abbildung dargestellt. Die Homöostase von FAD ist extrem wichtig, da FAD abhängig von ihrem Reduktionszustand unterschiedliche nachgeschaltete Signale aktiviert.

Cryptochrome-Pigment-Fotozyklus: Die Lichtabsorption reduziert zum Semichinon und zum vollständig reduzierten Molekül. Der Zyklus wird durch die Reoxidation durch Moleküle, die durch oxidativen Stress erzeugt werden geschlossen. Das Magnetfeld (MF, hier) beeinflusst die Geschwindigkeit der Photoaktivierung von und zum Reoxidationsschritt. Nach Ritz et al. 2010

Weitere wichtige Konsequenzen und Forschungsfragen, die sich aus dieser Hypothese ergeben, ist wie erreichen Informationen von der Netzhaut das Gehirn und wo werden lichtabhängige magnetische Informationen im Zentralnervensystem des Vogels verarbeitet. Ganglienzellen sind die einzigen, die Informationen zwischen den Augen und Gehirn übertragen, daher muss magnetische Information durch sie hindurchgehen, unabhängig davon, wo im Auge die magnetischen Zellen aktiv sind.

Magnetische Information, die in der Retina gesammelt wird, wird dann über den Thalamus zu einer Vorderhirnregion übertragen, bekannt als Cluster N, die wichtig für die Magnetfeldverarbeitung ist. Läsionen im Cluster N beeinflussen die Ausrichtung des magnetischen Kompasses, nicht aber die Orientierungsfähigkeiten mit Stern- und Sonnenkompass. Diese Vorderhirn Region ist nachts aktiv, was darauf hindeutet, dass die magnetische Orientierung ein primäres nächtliches Navigationsinstrument ist, während im Laufe des Tages andere Strukturen mehr im Vordergrund stehen.

Angesichts der Tatsache, dass lichtabhängige magnetische Information in der Netzhaut detektiert wird, ist es zentral, wie diese Signale vom normalen Sehen getrennt werden können. Es wird vermutet, dass diese Systeme auch wenn sie nahe beieinander sind, in verschiedene Richtungen ausgerichtet sind. Stab- und Kegelzellen sind ungefähr senkrecht zur Netzhaut orientiert, während die Signale der magnetischen Rezeptoren von der Winkelabhängigkeit zwischen Licht, Rezeptor und magnetischem Feld abhängen. Die maximale Signalgeschwindigkeit tritt auf, wenn der Rezeptor parallel zu dem geometrischen Feld ist. Der Grund, warum Vögel in der Lage sind, magnetische und visuelle Informationen zu unterscheiden, ist der, dass das magnetisch erzeugte Muster sich mit der halben Geschwindigkeit der umgebenden Landschaft bewegt.

Es wurde angenommen, dass die Magnetkompass-Sinne bei Vögeln stark zum rechten Auge lateralisiert sind. Jüngste Ergebnisse zeigen jedoch, dass Cryptochrome in beiden Augen lokalisiert sind [Mouritsen et al., 2004], Cluster N-Aktivierung ist in beiden Gehirnhälften ähnlich [Zapka et al., 2009] und neuronale Nervenbahnen zwischen den Augen und Cluster N sind symmetrisch [Heyers et al., 2007]. Diese Ergebnisse legen dann nahe, dass keine Lateralisierung vorliegt. Trotz unseres weit davon entfernten kompletten Verständnisses von Radikalpaaren in Cryptochromen, scheinen sie aus einem theoretischen Blickwinkel zum Zweck als Magnet-Rezeptoren zu passen. Es gibt jedoch immer noch einige ungelöste Probleme. Zunächst ist unklar, welches der vier Cryptochromen, die in der Netzhaut des Vogels gefunden wurden, bei der Migration involviert ist. Des Weiteren ist nicht bekannt ob Magnetfelder von Zugvögeln in vitro durch Cryptochrom–Proteine detektiert werden können. Zuletzt bedarf die Existenz anderer Hirnregionen außer Cluster N, die für die Signalverarbeitung von magnetischen Informationen wichtig sein könnten, weiterer Untersuchung.

Innenohr Lagena

Forschungsergebnisse deuten auf die Existenz eines dritten möglichen Magnet Rezeptors in Vögel hin, der in den Innenohr Lagena Organen liegt. Die Lagena, die in Fischen, Amphibien, Reptilien, Vögeln und Monotremen (aber nicht anderen Säugetieren) vorkommt, wird als das drittes Otolithen Organ definiert. Bei Tauben liegt die Lagena an der basilaren Papille, dem Vogel-Äquivalent des Corti-Organs mit in der Sagittalebene orientierten Rezeptoren [Wu und Dickman, 2011]. Die Lagena ähnelt seinen Nachbarstrukturen, dem Utriculus und Sacculus. Alle drei erkennen Veränderungen der Kopf-Neigung zur Schwerkraft, Translationsbewegung und Linearbeschleunigung mittels Haarzellenablenkung. Der Beweis für die Wichtigkeit der Lagena für die Magnetwahrnehmung ist, dass Tauben die ihre Lagena entfernt oder denen kleine magnetische Störungen in das Innenohr eingeführt wurden, beeinträchtigte Navigationsfähigkeiten zeigten [Harada, 2002].

Es wird vermutet, dass die Erkennung des Erdmagnetfeldes in der Lagena, wie auch im Trigeminus, ebenfalls auf ferromagnetischen Verbindungen [Harada et al., 2001] beruht. Es wurde spekuliert, dass Haarzellen eisenreiche Zellen enthalten, die Veränderungen im Erdmagnetfeld spüren. Gemäß dieser Spekulation wurde kürzlich eine Studie durchgeführt [Lauwers et al., 2013], die sowohl in Typ-I-Zellen als auch in Typ-II-Zellen der Lagena eisenreiche Strukturen nachwies. Dies wiederum legt nahe, dass diese eisenreichen Partikel unter dem Einfluss des Erdmagnetfeldes durch die Ablenkung von Haarzellen, was zum Öffnen oder Schließen von Ionenkanälen führt, die Übertragung von Input Stimuli in das Gehirn modifizieren kann.

Trotz des Auffindens möglicher magnet-sensorischer Zellen in der inneren Lagena, ist der neurale Weg, der während des Magneto-Empfangs aktiviert wird noch unbekannt. Eine Studie wurde mit dem c-Fos Transkriptionsfaktor durchgeführt, einem Marker, der dazu dient, aktivierte Neuronen entlang des durch ein Magnetfeld erzeugten Aktivierungsmusters hervorzuheben. Wie erwartet, wurde eine Aktivierung in Gehirnbereichen nachgewiesen, von denen bekannt ist, dass sie an der Orientierung, dem räumlichem Gedächtnis und der Navigationsfunktion beteiligt sind. Die hier diskutierte Theorie wird dadurch gestützt, dass viele dieser Gehirnregionen Informationen von den Lagena-Rezeptor-Organen erhalten, während die Ablation der Lagena zu einer verminderten Anzahl von aktiven Neuronen in diesen Regionen führte [Wu und Dickman, 2011].

Probleme bei der Forschung mit magnetischen Systemen

Die Schwierigkeiten beim Identifizieren eines magnet-rezeptiven Organs tragen zur Verzögerung des Verständnisses bei, wie sich ein magnetisches System in Vögeln entwickelt. Daher ist nur sehr wenig über die molekularen und genetischen Faktoren bekannt, die diese Art von sensorischem System bestimmen.

Der Fortschritt beim Verständnis des magnetischen Sinnes wurde behindert durch:

• Die Verfügbarkeit von nur wenigen geeigneten Techniken, um das Verhalten von Tieren als Reaktion auf Magnetfelder zu analysieren. Zum Beispiel werden viele Studien mit anästhesierten Tieren durchgeführt, bei welchen der Einfluss der Anästhesie auf die Wahrnehmung noch diskutiert wird.

• Die Schwierigkeit, reproduzierbare Ergebnisse zu erzielen. Nach dem Finden von eisenreichen Zellen im oberen Schnabel der Vögel, waren viele elektrophysiologische Daten repliziert worden, führten jedoch zu unterschiedlichen Ergebnissen die die Gültigkeit der vorgeschlagenen Theorie in Frage stellen;

• Die Schwierigkeit, neue Theorien zu implementieren und durchzuführen, die vielleicht mächtiger sind als die heute genutzten. Die menschliche Schwierigkeit, die magnetische Wahrnehmung der Vögel zu verstehen, behindert die Entwicklung neuer und effizienteren Methoden zur Untersuchung der geomagnetischen Wahrnehmung von Vögeln.

Redundanz des Systems

Es ist klar akzeptiert, dass die Orientierung der Vögel auf dem Erdmagnetfeld basiert. Wie wir gesehen haben, wurde noch keine eindeutige magnetsensitive Struktur gefunden, weder eine gültige Erklärung, wie das Gehirn Informationen vom Magnetfeld empfängt und interpretiert. Alle drei oben diskutierten Hypothesen sind plausibel und durch viele Verhaltensexperimente gut unterstützt. Für alle von ihnen gibt es jedoch noch viele offen Fragen und widersprüchliche Ergebnisse.

Unter Berücksichtigung aller vorgelegten Beweise ist es schwierig, sich der Schlussfolgerung zu entziehen, dass die Magnetwahrnehmung nicht auf einem einzelnen sensorischen Rezeptor beruht, sondern von der Integration von verschiedenen profitiert. Dabei ist wahrscheinlich in bestimmten Situationen einer prominenter als die anderen.

Es wird angenommen, dass der auf Eisen-basierte Magnetsinn quantitative oder Polaritätsdaten, wie die Intensität des Magnetfeldes, bereitstellt, während die Cryptochrom-Rezeptoren Richtungsinformation in Bezug auf das Magnetfeld der Erde erkennen. Es hat sich auch gezeigt, dass der Eisen-basierte Magnetsinn auch direktionales Verhalten kontrollieren kann, wenn der Radikalpaarprozess gestört ist [Wiltschko et al., 2010].

Diese Theorie bestätigend, zeigte eine Studie, dass unter blauem/grünem Licht die Vögel sich mit Hilfe von Cryptochrom basierter Detektion orientierten, während sie unter grünem/gelbem Licht hauptsächlich Magnetit basierte Wahrnehmung verwendeten [Wiltschko et al., 2012]. Daher kann die Idee einer möglichen Redundanz in der magnetischen Sinneswahrnehmung vorgeschlagen werden, was eine neue Frage aufbringt, wie diese beiden Informationsquellen als eine integriert werden können.

Zusätzlich zur sensorischen Redundanz haben Studien auch gezeigt, dass sich die Orientierung der Vögel nicht ausschließlich auf das Erdmagnetfeld stützt, sondern auch von mehreren externen Reizen abhängt. Es wurde über eine Rangordnung spekuliert, welche die Verwendung verschiedener Orientierungsstrategien bestimmt. Es zeigte sich, dass die Sonne oder Sternkarten Vorrang vor dem Magnetsinn haben. Es wird jedoch angenommen, dass Informationen von jedem System verarbeitet und integriert werden und eine detailliertere, komplexere und präzisere Darstellung der Umgebung geben. Da keines der Elemente dieser Redundanz als herausragend in Bezug auf die anderen dargestellt werden kann, zeigt, dass die Magnet-Wahrnehmung evolutionär besser erklärt werden kann. Redundante Systeme sind weniger anfällig für Störungen von außen und können Situationen überwinden, in denen ein wichtiger Faktor nicht verwendet werden kann oder nicht vollständig verfügbar ist. Die Konvergenz multisensorischer Hinweise hilft dem Gehirn genaue Richtungs- und Standortinformationen zu bestimmen.

Referenzen

• R Blakemore. Magnetotactic bacteria. Science, 190(4212):377-9, Oct 1975.

• Gerald Falkenberg, Gerta Fleissner, Kirsten Schuchardt, Markus Kuehbacher, Peter Thalau, Henrik Mouritsen, Dominik Heyers, Gerd Wellenreuther, and Guenther Fleissner. Avian magnetoreception: elaborate iron mineral containing dendrites in the upper beak seem to be a common feature of birds. PLoS One, 5(2):e9231, 2010. doi: 10.1371/journal.pone.0009231.

• Gerta Fleissner, Elke Holtkamp-Rötzler, Marianne Hanzlik, Michael Winklhofer, Günther Fleissner, Nikolai Petersen, andWolfgang Wiltschko. Ultrastructural analysis of a putative magnetoreceptor in the beak of homing pigeons. J Comp Neurol, 458(4):350-60, Apr 2003. doi: 10.1002/cne.10579.

• Gerta Fleissner, Branko Stahl, Peter Thalau, Gerald Falkenberg, and Günther Fleissner. A novel concept of fe-mineral-based magnetoreception: histological and physicochemical data from the upper beak of homing pigeons. Naturwissenschaften, 94(8):631-42, Aug 2007. doi: 10.1007/ s00114-007-0236-0.

• Thord Fransson, Sven Jakobsson, Patrik Johansson, Cecilia Kullberg, Johan Lind, and Adrian Vallin. Bird migration: magnetic cues trigger extensive refuelling. Nature, 414(6859):35–36, 2001.

• J L Gould, J L Kirschvink, and K S Deffeyes. Bees have magnetic remanence. Science, 201(4360): 1026–8, Sep 1978. doi: 10.1126/science.201.4360.1026.

• Y Harada, M Taniguchi, H Namatame, and A Iida. Magnetic materials in otoliths of bird and fish lagena and their function. Acta Otolaryngol, 121(5):590-5, Jul 2001.

• Yasuo Harada. Experimental analysis of behavior of homing pigeons as a result of functional disorders of their lagena. Acta Otolaryngol, 122(2):132-7, Mar 2002. Dominik Heyers, Martina Manns, Harald Luksch, Onur Güntürkün, and Henrik Mouritsen. A visual pathway links brain structures active during magnetic compass orientation in migratory birds. PLoS One, 2(9):e937, 2007. doi: 10.1371/journal.pone.0000937.

• Dominik Heyers, Manuela Zapka, Mara Hoffmeister, John Martin Wild, and Henrik Mouritsen. Magnetic field changes activate the trigeminal brainstem complex in a migratory bird. Proc Natl Acad Sci U S A, 107(20):9394-9, May 2010. doi: 10.1073/pnas.0907068107.

• Mattias Lauwers, Paul Pichler, Nathaniel Bernard Edelman, Guenter Paul Resch, Lyubov Ushakova, Marion Claudia Salzer, Dominik Heyers, Martin Saunders, Jeremy Shaw, and David Anthony Keays. An iron-rich organelle in the cuticular plate of avian hair cells. Curr Biol, 23(10):924-9, May 2013. doi: 10.1016/j.cub.2013.04.025.

• Cordula V Mora, Michael Davison, J Martin Wild, and Michael M Walker. Magnetoreception and its trigeminal mediation in the homing pigeon. Nature, 432(7016):508-11, Nov 2004. doi: 10.1038/nature03077.

• Henrik Mouritsen, Ulrike Janssen-Bienhold, Miriam Liedvogel, Gesa Feenders, Julia Stalleicken, Petra Dirks, and Reto Weiler. Cryptochromes and neuronal-activity markers colocalize in the retina of migratory birds during magnetic orientation. Proc Natl Acad Sci U S A, 101(39): 14294-9, Sep 2004. doi: 10.1073/pnas.0405968101.

• Paul O’Neill. Magnetoreception and baroreception in birds. Development, growth & differentiation, 55(1):188-197, 2013.

• Thorsten Ritz, Margaret Ahmad, Henrik Mouritsen, Roswitha Wiltschko, and Wolfgang Wiltschko. Photoreceptor-based magnetoreception: optimal design of receptor molecules, cells, and neuronal processing. Journal of the Royal Society, Interface / the Royal Society, 7 Suppl 2:S135-S146, Apr 2010. ISSN 1742-5662. doi: 10.1098/rsif.2009.0456.focus. URL http://www.ncbi.nlm.nih. gov/pubmed/20129953.

• Christoph Daniel Treiber, Marion Claudia Salzer, Johannes Riegler, Nathaniel Edelman, Cristina Sugar, Martin Breuss, Paul Pichler, Herve Cadiou, Martin Saunders, Mark Lythgoe, Jeremy Shaw, and David Anthony Keays. Clusters of iron-rich cells in the upper beak of pigeons are macrophages not magnetosensitive neurons. Nature, 484(7394):367-70, Apr 2012. doi: 10.1038/ nature11046.

• Roswitha Wiltschko, Katrin Stapput, Peter Thalau, and Wolfgang Wiltschko. Directional orientation of birds by the magnetic field under different light conditions. J R Soc Interface, 7 Suppl 2: S163-77, Apr 2010. doi: 10.1098/rsif.2009.0367.focus.

• Roswitha Wiltschko, Lars Dehe, Dennis Gehring, Peter Thalau, and Wolfgang Wiltschko. Interactions between the visual and the magnetoreception system: Different effects of bichromatic light regimes on the directional behavior of migratory birds. J Physiol Paris, Apr 2012. doi: 10.1016/j.jphysparis.2012.03.003.

• Le-Qing Wu and J David Dickman. Magnetoreception in an avian brain in part mediated by inner ear lagena. Curr Biol, 21(5):418-23, Mar 2011. doi: 10.1016/j.cub.2011.01.058.

• Manuela Zapka, Dominik Heyers, Christine M Hein, Svenja Engels, Nils-Lasse Schneider, Jörg Hans, Simon Weiler, David Dreyer, Dmitry Kishkinev, J Martin Wild, and Henrik Mouritsen. Visual but not trigeminal mediation of magnetic compass information in a migratory bird. Nature, 461 (7268):1274-7, Oct 2009. doi: 10.1038/nature08528.