Die Strukturen
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Feinwurzelsysteme Bearbeiten
In diesem Kapitel wird die Morphologie und Anatomie der verschiedenen Mykorrhizatypen genauer beschrieben. Um das richtige Material zu sammeln und die mikroskopischen Bilder zu verstehen, ist es notwendig, sich zunächst mit der Struktur von Wurzeln vertraut zu machen. Diese Kenntnisse helfen auch bei der Auswahl der richtigen Entwicklungsstadien für physiologische und molekulare Analysen.
Pflanzenwurzeln zeigen, art- und gattungs-spezifisch, morphologische und anatomische Unterschiede, vergleichbar vielfältig wie die oberirdischen, vegetativen Teile. Lehrbücher zu Wurzeln enthalten meist nur Angaben zu den Stark- und Grobwurzeln. Für das Verständnis der Mykorrhizatypen sind aber Kenntnisse der Struktur von Fein- und Feinstwurzeln notwendig. Mykorrhizierung erfolgt nämlich nur an den feinen Seitenwurzeln, meist letzter Ordnung, den sog. Saugwurzeln mit einem Durchmesser von meist weniger als 2 mm. Sie sind die Nährstoffe aufnehmenden Teile der Wurzelsysteme. Morphologie und Anatomie der Fein- und Feinstwurzeln sind erst für wenige Pflanzen gut dokumentiert (Noelle 1910; Clowes 1951; Wilcox 1954; Kottke et al. 1986; Kottke & Oberwinkler 1990; Meyer & Peterson 2013). Grundlegende Elemente in der Struktur von Feinwurzelsystemen und der Anatomie der Feinstwurzeln lassen sich aber verallgemeinern.
Morphologisch unterscheidet man die Feinwurzelsyteme als magnolioid (magnolienartig), graminoid (grasartig), als Haarwurzeln und als heterorhiz, d. h. aus Lang- und Kurzwurzeln zusammengesetzt (Baylis 1975). Die Morphologie des Wurzelsystems gibt bereits Hinweise auf die jeweilige Mykorrhiza-Assoziation. Magnolioide Wurzelsysteme sind relativ dick (0.3 bis 2 mm Durchmesser), wenig verzweigt und bilden selten Wurzelhaare. Sie sind typisch für Magnoliengewächse und viele tropische Baumarten sowie für Liliengewächse und Orchideen. Magnolioide Wurzeln bilden arbuskuläre Mykorrhizen mit Glomeromycota oder Orchideen-Mykorrhizen mit Basidiomycota. Graminoide Wurzelsysteme sind „grasartig“ fein (< 0.3 mm Durchmesser), vielfach verzweigt und meist gut mit Wurzelhaaren ausgestattet. Sie sind unter den Blütenpflanzen weit verbreitet und werden von Glomeromycota mykorrhiziert (Abbildung 7.1.1 blau angedeutet). Zwischen der Menge der Wurzelhaare und der Intensität der Besiedelung durch Mykorrhizapilze wurde von Baylis 1975, ein negativer Zusammenhang gefunden. Dieser gilt nach eigenen Untersuchungen an tropischen Bäumen aber nicht generell. Eine Besonderheit sind auch die karottenförmigen Wurzeln mit dichten Wurzelhaaren (engl. dauci form roots) beim Schuppenried (Kobresia spp.), die Mykorrhizen mit Basidiomycota und Ascomycota bilden (Gao & Yang 2010).
Extrem feine und lange Haarwurzeln sind typisch für Heidekrautgewächse (Ericaceae). Die Wurzeln bestehen nur aus einer Zelllage (Epidermis/Rhizodermis) um den aus wenigen oder gar nur einer Zellreihe (Epacirdaceae/Styphelioideae) gebildeten Zentralzylinder und bilden keine Wurzelhaare. Dieser Bau ist Voraussetzung für die ericoide und die cavendishiode Mykorrhiza der Andinen Ericaceae (Abbildung 7.1.1). Letztere bilden aber relativ kurze, verzeigte Haarwurzeln. Heterorhize Wurzelsysteme bestehen aus Trägerwurzeln mit unbegrenztem und Seitenwurzeln mit sehr begrenztem Wachstum. Nur Letztere werden von Basidiomycota und Ascomycota mykorrhiziert und sind die Voraussetzung für die Bildung von Ektomykorrhizen und arbutoide Mykorrhizen. Kiefern (Pinus spp.) haben gabelförmig verzweigte, Bärentrauben (Arctostaphylos spp.) und Erdbeerbaum (Arbutus unedo) kreuzförmig verzweigte Kurzwurzeln. Ein extrem heterorhizes Wurzelsystem stellen die an langen Trägerwurzeln, perlschnurartig aufgereihten, knöllchenförmigen Kurzwurzeln ohne Wurzelhaare der Podocarpaceae, Araucariaceae, Phyllocladaceae und einiger Casuarinaceae dar (Gymnostoma; Duhoux et al. 2001). Diese „knöllchenartigen“ Wurzeln bilden arbuskuläre Mykorrhiza mit Glomeromycota.
Seitenwurzeln werden im Perizykel des Zentralzylinders angelegt und die Knospen bleiben solange von der Endodermis bedeckt, bis diese Anschluss an die Endodermis der neuen Seitenwurzel hat. Beim Durchtritt durch die Rindenschichten entsteht also keine Lücke in der endodermalen Schutzschicht. Die Anlage von Seitenwurzeln wird von der Pflanze gesteuert und hat zunächst den Zweck, laufend nährstoffreiche Nischen im Boden zu erreichen (Lloret & Casero 2002). Seitenwurzeln werden im abgestimmten Zusammenspiel mehrerer Hormone (Auxin, Gibberellin, Cytokinin, Ethylen, Abscisinsäure, Strigolacton) angelegt. Das hormonelle Zusammenspiel wird derzeit auch im Zusammenhang mit der Mykorrhizierung auf molekularer Ebene intensiv untersucht (Jansen et al. 2013;Wachsman et al. 2015; Pozo et al. 2015). Auch die Mykorrhizapilze beeinflussen die Morphologie der Wurzeln, indem sie Zellteilungen im Meristem der Wurzelspitze vermindern und das Austreiben von Seitenwurzeln stimulieren (Berta et al. 1991; Berta et mult. 1995; Splivallo et al. 2008). Es besteht ein direkter Zusammenhang zwischen der Menge an produziertem Auxin und der Zahl der mykorrhizierten Seitenwurzeln (Rudawska & Kieliszewska-Rokicka 1997). Zusätzlich bewirken die Mykorrhizapilze eine Unterdrückung der Wurzelhaare bei der Anlage von Ektomykorrhizen. Pisolithus spp. (Erbsenstreuling) bilden das Hormon Hypaphorin in verstärktem Maße unter dem Einfluss von Eucalyptus Wurzeln und hemmen die Ausbildung von Wurzelhaaren durch Einwirkung auf das Cytoskelett (Béguisterain & Lapeyrie 1997; Ditengou et al. 2003).
Anatomisch bestehen Feinwurzeln aus Zentralzylinder mit Wasser- und Nährstoffe leitenden Elementen (Xylem und Phloem), einer Endodermis (innere Wurzelscheide) und einer i. d. R. mehrschichtigen Rinde (Cortex). Bei magnolioiden und graminoiden Feinwurzeln wird i. d. R. die äußerste Rindenschicht als Epidermis, oft mit kleineren Zellen und häufig mit Wurzelhaaren ausgebildet. Diese zartwandige Außenhaut stellt den Kontakt zum Boden her und hat eine Schlüsselfunktion bei der Aufnahme von Wasser und Nährsalzen aber auch bei der Abgabe von organischen Substanzen in den Boden (Clarke et al. 1979), mit denen u. a. die Mykorrhizapilze angelockt werden. Über die Epidermis der Saugwurzeln erfolgt die Erkennung der Pilze, die Unterscheidung zwischen Symbionten und Parasiten und die spezifische Anheftung der Glomeromycota. Entsprechende Gen-Aktivitäten wurden bereits nachgewiesen (Bonfante et al. 2000). Auch der Nährstoffaustausch zwischen Mykorrhizapilz und Pflanze beginnt bereits an der Epidermis (Requena et al. 2003). Bei Nadelbäumen fehlt eine differenzierte Epidermis und Wurzelhaare werden oft in der zweiten Rindenschicht angelegt.
Die magnolioiden Wurzeln zahlreicher epiphytischer und anderer tropischer Orchideen bilden ein Velamen (velamen radicum) aus als äußere Hülle, die der raschen Wasser- und Nährsalzaufnahme und der Wasserspeicherung dient (Abbildung 7.1.2; Zotz & Winkler 2013). Das Velamen entspricht einer mehrschichtigen Epidermis, besteht aber letztlich aus toten Zellen. Die Zellwände des Velamen werden reifenartig verstärkt, die Zellen sterben ab und zwischen den Zellen entstehen Löcher, durch die Wasser ein und austreten kann. Die äußerste Rindenschicht ist eine Exodermis mit Durchlasszellen. An den Zellwänden, die direkt vor den Durchlasszellen der Exodermis liegen werden sog. Tilosome gebildet, geweihartigartig verzweigte Zellwandauswüchse, die Wasser kapillar festhalten und damit zusätzlich vor Austrocknung schützen (Benzing et al. 1982; Pridgeon et al. 1983). Das Velamen wird von Mykorrhizapilzen und zahlreichen anderen Mikroorganismen, darunter Stickstoff fixierenden Cyanobakterien besiedelt und liefert so auch zusätzliche Nährstoffe.
Die Zahl der Rindenschichten ist in den Pflanzenfamilien unterschiedlich, beträgt bei den Kiefern- und Buchengewächsen (Pinaceae, Fagaceae) vier Lagen, bei Blütenpflanzen unterschiedlich viele Schichten, bei den Heidekrautgewächsen (Ericoideae, Rhododendroideae, Styphelioideae, Vaccinioideae) nur eine Lage. Bei etwa 90 % aller Blütenpflanzen wird in einer oder mehreren, äußeren Rindenschichten eine Exodermis oder Hypodermis, d. h. eine sekundäre Wurzelscheide ausgebildet (Meyer & Peterson 2013). Die Differenzierung erfolgt, wie bei der Endodermis, durch die Bildung eines Casparischen Streifens, einer gürtelförmigen Einlagerung von Suberin (Kork) in die radialen Wände der Zellen. Die Einlagerung verhindert den apoplastischen Ionen- und Wasserfluss. Zusätzlich werden Suberinlamellen auf die Innenseite der Zellwände aufgelagert, die den symplastischen Transport über Plasmodesmen unterbrechen können und so zum Absterben der Zellen führen. Um dennoch einen symplastischen Ionen- und Wassertransport aufrecht zu erhalten, bleiben sowohl in Exodermis wie Endodermis einzelne Zellen ohne Auflagerung von Suberinlamellen. Diese Zellen werden Durchlasszellen (engl. passage cells) genannt. Die Zellwandstrukturen können differenziert angefärbt werden und sind im Transmissions-Elektronenmikroskop sichtbar (Brundrett et al. 1988; Kottke & Oberwinkler 1990). Exodermis/Hypodermis und Endodermis dienen dem Schutz vor Austrocknung und dem Befall durch Pilze. Parasiten bleiben dadurch häufig auf die Epidermis (Rhizodermis) beschränkt, können teilweise aber auch die Endodermis überwinden und den Zentralzylinder angreifen. Mykorrhizapilze können die Endodermis nicht überwinden und werden daher nie im Zentralzylinder gefunden. Der Casparische Streifen verhindert auch das interzelluläre Eindringen von Pilzen in der Exodermis/Hypodermis und stellt daher in Ektomykorrhizen und Ektendomykorrhizen eine Barriere für das Hartigsche Netz dar, z. B. bei Erle (Alnus), Pappel (Populus), Eucalyptus oder dem Erdbeerbaum (Arbutus undedo). Orchideenpilze und Glomeromycota können aber intrazellulär über die Durchlasszellen in die tieferen Rindenschichten eindringen.
Die aus Lang- und Kurzwurzeln bestehenden heterorhizen Wurzelsysteme von Bäumen und Sträuchern zeigen einige Besonderheiten, die mit der Bildung von Ektomykorrhizen zusammenhängen (Kottke et al. 1986). Langwurzeln als Träger der Kurzwurzeln haben ein vielzelliges, sehr aktives Meristem und eine ausgeprägte Wurzelhaube. Langwurzeln enden daher spitz (Abbildung 7.1.3). Die Zellen der Wurzelhaube von Langwurzeln werden nicht suberinisiert, sterben rasch ab und dienen zum Gleiten beim Eindringen in den Boden. Weiter distal, im Differenzierungsbereich, können zahlreiche Wurzelhaare ausgebildet werden und die Rindenzellen erfahren ein Längenwachstum. Der Zentralzylinder nimmt etwa 2/3 der Wurzel ein, d. h. Langwurzeln sind für den Ferntransport von Wasser und Nährstoffen spezialisiert. Langwurzeln, wozu auch die Keimwurzel zählt, werden nicht mykorrhiziert solange sie aktiv wachsen. Langwurzeln können sekundäres Dickenwachstum machen und bilden dann eine verkorkte Rinde.
An den Langwurzeln werden in großer Zahl Kurzwurzeln gebildet, die sich auch selbst weiter mit Kurzwurzeln verzweigen können. Kurzwurzeln haben ein wenig aktives, kleines Meristem (Abbildung 7.1.3). Dieses produziert nur wenige Lagen an Wurzelhaubenzellen, wodurch die Wurzelspitzen abgerundet erscheinen. Die Wurzelhaubenzellen lagern Phenole ein und werden anschließend mit einer Lage aus Suberinlamellen abgedichtet (Abbildung 7.1.4). Das führt zum Absterben der Wurzelhaubenzellen. Suberinisierte Zellwandreste der Wurzelhaube bleiben während des langsamen Wachstums an den Rindenzellen haften, so dass die Oberfläche der Kurzwurzeln von einer hydrophoben (Wasser abweisenden) Schicht bedeckt wird (Abbildung 7.1.4c). Diese hydrophobe, Cutin enthaltende Schicht hat eine wesentliche Bedeutung bei der Anheftung der Hyphen von Ektomykorrhizapilzen (siehe Kapitel "Die Strukturen, Ektomykorrhizen"; Kottke 2004; Murray et al. 2013).
Der Zentralzylinder nimmt in Kurzwurzeln nur etwa 1/3 des Wurzeldurchmessers ein. Die Endodermis geht bereits wenige Zellen nach der primären Differenzierung in den sekundären, suberinisierten Zustand über. Zellen mit Suberin-Auflagerung sterben ab und bilden eine kollabierte Zelllage zwischen Rinde und Leitgewebe (Abbildung 7.1.4), wodurch die Endodermis oft mikroskopisch schwer zu erkennen ist (Abbildung 7.1.5); Kottke & Oberwinkler 1990). Der symplastische Stofftransport wird durch eine Vielzahl der Durchlasszellen aufrechterhalten. Die Rindenzellen von Kurzwurzeln erfahren nur ein sehr geringes Längenwachstum und bleiben in einem juvenilen Stadium, eine Voraussetzung für die Bildung des Hartigschen Netzes. Während der Besiedlung durch Mykorrhizapilze kann es aber bei den Wurzeln von Laubbäumen (Buche, Eukalyptus) zu einer erheblichen, radialen Streckung der Rindenzellen kommen, wobei die Rindenzellen etwas schräg zur Längsrichtung der Wurzel geraten. Im Querschnitt kann so eine Vermehrung der Zellschichten vorgetäuscht werden (Chilvers & Pryor 1965).
Nach kurzer Wachstumsphase gehen Kurzwurzeln in einen Ruhezustand über (Abbildung 7.1.5). Zum Schutz des Meristems wird eine suberinisierte Metacutis ausgebildet, die die Endodermis mit den Zellen der suberinisierten Wurzelhaube verbindet. Unter natürlichen Bedingungen sterben nicht mykorrhizierte Kurzwurzeln anschließend ab. Mykorrhizierung führt hingegen zum Erhalt der Vitalität. Mykorrhizierte Kurzwurzeln lagern Stärke im Zentralzylinder ein und überdauern so mit dem geschützten Meristem Trocken- und Frostzeiten. Nach einer Ruhephase können die Ektomykorrhizen schon vor dem Austrieb der Blätter wieder aktiv werden und die Metacutis durchbrechen (Kottke & Oberwinkler 1986). Die Reste der Metacutis bleiben in der Wurzelrinde sichtbar und können auf Grund ihrer Autofluoreszenz unter UV Licht erkannt werden. So können an Längsschnitten Wachstumsschübe beobachtet werden, die Auskunft über Umweltbedingungen geben (Kottke et al. 1993). Beim Übergang in die Ruhephase werden Phenole auch in die äußeren Rindenzellen eingelagert. Diese Zellen sterben dann häufig ab, bleiben aber als sog. „Tanninschicht“ erhalten und sind in Schnitten gut zu erkennen. Diese Phenol-Einlagerungen erschweren molekulare Analysen.
Die Strukturen der Mykorrhizen Bearbeiten
Mykorrhizen erfüllen die von De Bary 1879 geforderte Voraussetzung für ein mutualistisches Zusammenleben, nämlich spezielle, lokal begrenzte, strukturelle Differenzierungen. Mykorrhizen können daher bereits morphologisch erkannt und von parasitischen Pilz-Infektionen unterschieden werden. Wurzelparasiten sind auf die Epidermis begrenzt oder verbreiten sich im Leitgewebe und rufen sichtbare Nekrosen hervor. Mykorrhizapilze besiedeln mehrheitlich die Wurzelrinde der feinen Saugwurzeln oder die Parenchymzellen von Lebermoosen und breiten sich darin intrazellulär oder interzellulär aus. Sie nutzen die Epidermis i. d. R. nur als Eintrittspforte. Nur bei den Haarwurzeln der Ericaceae, die nur eine Epidermis als Rindenschicht ausbilden, wird diese besiedelt. In Abhängigkeit von Thallus- und Wurzelstrukturen einerseits und der verschiedenen Mykorrhizapilz-Gruppen andererseits entstanden die im Folgenden beschriebenen Organisationsformen der Mykorrhizen. Die Unterteilung ist auf Grund neuer Erkenntnisse gegenüber herkömmlichen Lehrbüchern erweitert worden.
Die unterschiedlichen Strukturen der Mykothalli der Lebermoose und die Vielfalt ihrer Mykorrhizapilze sind bemerkenswert und werden daher detailliert dargestellt. Diese relativ artenarme und unscheinbare Pflanzengruppe, die auf feuchte Habitate beschränkt ist, mag für den Laien als überbewertet erscheinen. Für die Evolution der verschiedenen Organisationsformen der Mykorrhiza während Zeiten von weltweit tropisch feuchtem Klima waren Lebermoose aber von erheblicher Bedeutung. Nicht nur der Ursprung der Mykorrhiza zwischen Lebermoosen und Endogonales (Mucoromycotina) oder Glomeromycota sondern auch die Übergange zu den basal stehenden Agaricomycetes (Sebacinales und Tulasnellaceae) sowie zu Rhizoscyphus ericae aggr. (Ascomycota) erfolgten wahrscheinlich zuerst bei den Lebermoosen (Pressel et al. 2010).
Da Mykorrhizen von jeder neu austreibenden Wurzel oder jedem Thallus individuell neu gebildet werden müssen, wird hier auch die Entwicklung dargestellt. Es lassen sich allgemein folgende Entwicklungsstadien unterscheiden: (1) In der Vorbereitungsphase oder präsymbiotischen Phase erfolgt die gegenseitige Erkennung von Pilz und Wurzel durch Abgabe spezieller chemischer Substanzen. Daraufhin erfolgt ein auf die Wurzel gerichtetes Wachstum der Hyphen. (2) Es folgt die Anheftungsphase mit einer Vielzahl fein abgestimmter Zellvorgänge. Sichtbar ist eine verstärkte Verzweigung und/oder ein Anschwellen der Hyphen verbunden mit strukturellen Veränderungen beim Cytoskelett und der Lage und Größe des Zellkerns in der Wurzelzelle. (3) Daran schließt sich die Eindringungsphase an, bei der die Pilzhyphen entweder in oder zwischen die lebenden Wurzelzellen einwandern und spezielle Strukturen zum bidirektionalen Stoffaustausch ausbilden. (4) Die folgende Arbeitsphase dient dem Nährstoffaustausch. (5) Ihr folgt eine Alterungsphase mit Strukturen zum langfristigen Erhalt der Symbiose.
Endomykorrhizen Bearbeiten
Mykothalli und Endomykorrhizen mit Endogonales (Mucoromycotina) Bearbeiten
Erst seit wenigen Jahren sind die Mykothalli zwischen Endogonales (Untergruppe der Mucoromycotina) und den ganz basal im System der Lebermoose stehenden Haplomitropsida aus Neuseeland bekannt (Carafa et al. 2003; Duckett et al. 2006; Bidartondo et al. 2011; Field et al. 2014). Die sehr feinen (Durchmesser 0.8 – 1.5 µm), unseptierten, vielkernigen Hyphen bilden intrazelluläre Knäuel in den kriechenden Achsen der Lebermoose. An den Hyphenenden werden Gruppen von kugelförmigen, bis zu 10 µm großen Anschwellungen gebildet (Abbildung 7.2.1a). Zuvor waren ähnliche Strukturen im Gametophyten der Mondraute und in Wurzeln der Natternzunge (Ophioglossaceae) ultrastrukturell gezeigt worden (Schmid & Oberwinkler 1994, Schmid & Oberwinkler 1996). Sie waren wohl bereits von Burgeff 1938 im Lichtmikroskop erkannt und als "Sternarbuskel" bezeichnet worden. Sowohl die Hyphen als auch die Anschwellungen kollabieren nach kurzer Zeit und werden von Zellwandmaterial eingeschlossen. Zusätzlich können die schleimhaltigen Interzellularen der Lebermoose von dicht gepackten Hyphen besiedelt werden (Gattung Treubia). Teilweise werden dickwandige Dauerstadien gebildet. Die Hyphen dringen zwischen den Epidermiszellen in die unteren Lagen des Thallus ein oder besiedeln nur die Epidermis (Gattung Haplomitrium). Die Rhizoide werden offensichtlich nicht besiedelt im Gegensatz zu anderen Lebermoosen.
Field et al. 2014 gelang es, das Myzel aus Haplomitrium zu isolieren und die Mykorrhizierung auch in Kultur nachzuweisen. Bereits die Myzelkulturen bildeten kugelige endständige und interkalare Anschwellungen. Die Funktion der Anschwellungen ist nicht bekannt. Eine Entsprechung zu den Arbuskeln der Glomeromycota wird diskutiert. Die Synthese zeigt einen bemerkenswerten Einfluss der Mykorrhizapilze auf die Entwicklung der Lebermoose. Ohne Pilzpartner entwickelte Haplomitrium gibbsiae keine unterirdischen Achsen und Treubia lacunosa bildete keinen intrazellulären Schleim, beides Voraussetzungen der Mykorrhizierung. Auch der Austausch von Nährstoffen wurde in diesen Experimenten nachgewiesen. In den Hyphen werden Lipide gespeichert. Die Hyphen enthalten zudem Bakterien der Gruppe Mollicutes (Duckett et al. 2006; Desirò et al. 2015). Hyphen dieser Mykorrhizapilze zeigen damit viele Merkmale, die auch bei den Glomeromycota zu finden sind, lassen sich aber axenisch kultivieren.
Entgegen der ursprünglichen Vermutung kommen vergleichbare Endogonales nicht nur in Lebermoosen und Farnen vor, sondern sind weit verbreitet (Orchard et mult. 2017a; Orchard et mult. 2017b; Beck et al. 2005). Sie wurden vielfach als feine Endophyten beschrieben oder mit dem Namen Glomus tenue belegt. Diese Endogonales, die in die Familie Densosporaceae gehören, bilden in den Wurzeln von Gefäßpflanzen und in Lebermoosen auch Arbuskel. Weitere Merkmale sind unregelmäßige Anschwellungen der Hyphen und endständige, kleine, vesikelartige Anhänge (Abbildung 7.2.1b), sowie feine, fächerartige Hyphenverzweigungen und sehr kleine intrazelluläre Sporen. Die von Orchard et mult. in Kleekulturen und Beck et al. in dem neotropischen Baum Alzatea verticillata gefundenen, intrazellulären Strukturen sind einander bemerkenswert ähnlich. Auch in den kriechenden Achsen des Lebermooses Jensenia spinosa (Pallaviciniaceae; Paramo der Nordanden) wurden von mir entsprechende Hyphenstrukturen gefunden (Abbildung 7.2.1b). Molekulare Sequenzen aus Alzatea verticillatea ergaben Endogonales (Beck et al. 2007; Orchard et mult. 2017a).
Die Arbuskuläre Mykorrhiza der Glomeromycota Bearbeiten
Die arbuskuläre Mykorrhiza wird von Glomeromycota mit den Wurzeln von Gefäßpflanzen (Farne, Nadelbäume, Blütenpflanzen) und an Thalli von Lebermoosen in strukturell sehr ähnlicher Weise ausgebildet. Die wesentlichen Merkmale zeigt Abbildung 7.2.2. Die Bezeichnung „arbuskuläre Mykorrhiza“ (AM) weist auf das Hauptmerkmal hin, die Arbuskel. Es handelt sich um bäumchenartig verzweigte Hyphen in lebenden Rindenzellen, die dem Nährstoffaustausch zwischen Pilz und Pflanze dienen (siehe Kapitel "Die Grundprinzipien, Komplementäre Eigenschaften"). Da viele Glomeromycota auch Vesikel in den Wurzeln bilden, kugelförmige oder ovale Anschwellungen der Hyphen, die der Speicherung von Lipiden dienen, war lange Zeit auch die Bezeichnung „vesikulär-arbuskuläre Mykorrhiza“ (VAM) gebräuchlich.
Wurzeln von Mais, Reis, Weizen und Gerste zeigen eine Gelbfärbung, wenn sie mit Glomus intraradices mykorrhiziert werden. Die Färbung ist auf Apocarotenoide zurückzuführen, Mycorradicin (C14) Conjugate oder Cyclohexenonderivate (Walter et al. 2000). Im Allgemeinen muss die Mykorrhizierung aber über Aufhellung der Wurzel mit Kalilauge und Färbung der Hyphen mikroskopisch nachgewiesen werden (Methylblau in Milchsäure, Tinte, Chlorazol Black; Brundrett et al. 1984), da arbuskulär mykorrhizierte Wurzeln sich äußerlich nicht von „sterilen“ Wurzeln unterscheiden. Wurzeln und Lebermoos-Thalli können von verschiedenen Arten der Glomeromycota gleichzeitig besiedelt sein, wie sorgfältige, mikroskopische Untersuchungen in Kombination mit molekularen Analysen erkennen lassen (Beck et al. 2005, Beck et al. 2007). Eine morphologische Zuordnung zu Pilzarten ist daher schwierig, die Identifizierung von Familien der Glomeromycota aber teilweise möglich.
Ausgangspunkt der Besiedlung sind keimende Dauersporen oder Myzel, das von benachbarten Mykorrhizen stammt. Die Nähe zu einer kompatiblen Wurzel stimuliert die Keimung der Sporen und das Hyphenwachstum durch von der Wurzel abgegebenes CO2, Strigolactonen und Flavonoiden, wie Quercetin (Harrison 2005). Beobachtete artspezifische Unterschiede der Stimulation führen aber nicht zu konstanten, spezifischen Präferenzen der Partner (Scervino et al. 2005). In manchen Fällen sind Kälteperioden oder andere Stimuli notwendig, um die Sporenruhe zu brechen (Giovannetti et al. 2010). Unter Nutzung der gespeicherten Nährstoffe keimen die Sporen und es wird ein begrenztes, aber verzweigtes Hyphensystem gebildet, das nach einer passenden Feinstwurzel sucht (Brundrett et al. 1985; Giovannetti et al. 1993). Wird diese nicht kurzfristig gefunden, werden Bereiche des Myzels durch Septen abgetrennt, in die sich das Cytoplasma zurückzieht und so überdauern kann. Auch kleine „Sekundär-Sporen“ werden ausgebildet, die wieder keimen können (Giovannetti et al. 2010). Der „Suchvorgang“ kann mehrfach wiederholt werden. Trifft das Myzel keine Wirtspflanze, entwickelt es sich aber nicht weiter.
Erreicht es eine kompatible Wurzel, so erfolgt ein Hyphenwachstum mit reicher Verzweigung und die Ausbildung von Hyphopodien (Haftplatten). Auffallend reich verzweigte oder fächerartig wachsende Hyphen wurden auf der Wurzeloberfläche tropischer Bäume beobachtet (Beck et al. 2005, Beck et al. 2007; Abbildung 7.2.3). Sie können als Hyphopodien angesehen werden, über die wahrscheinlich bereits ein Nährstoffaustausch erfolgt. Wurzelhaare selbst werden selten besiedelt.
Unter einem Hyphopodium versteht man eine Anschwellung der Hyphe, von der aus sie zwischen oder in die Epidermiszellen eindringt, ähnlich den Appressorien parasitischer Pilze (Abbildung 7.2.4). Das Eindringen erfolgt durch einen sehr engen Kanal, wonach die Hyphe wieder ihre ursprüngliche Dicke annimmt (Garriock et al. 1989). Bei Wurzeln mit einer Exodermis können die Hyphen nur über die Durchlaßzellen, in denen sie Schlingen ausbilden, die Wurzelrinde erreichen (Abbildung 7.2.4). Die Hyphen dringen anschließend entweder von Zelle zu Zelle vor oder breiten sich entlang der Interzellularen aus. In den Interzellularen können Hyphenverbindungen (Anastomosen) gebildet werden, und so Netze um die Rindenzellen entstehen. Anastomosen sind aber auf Glomeraceae und Acaulosporaceae beschränkt. Hyphen können auch fingerartig-verzweigt die Wurzelzellen umwachsen, ähnlich dem Hartigschen Netz der Ektomykorrhizen (Abbildung 7.2.4; Beck et al. 2005). In älterer Literatur wurden die beiden Besiedelungstypen als Arum-Typ mit interzellulärer Ausbreitung der Hyphen und Paris-Typ mit Ausbreitung von Zelle zu Zelle unterschieden (Gallaud 1905).
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Arbuskel werden entweder endständig in extra Zellen (Arum-Typ) oder seitenständig an den intrazellulären Hyphen (Paris-Typ) angelegt. Sie können unterschiedliche Formen annehmen (Abbildung 7.2.5; Beck et al. 2007). Mykoheterotrophe Arten enthalten mehrheitlich keine Arbuskel sondern nur Hyphenknäuel (Imhof 2007). In den extrem feinen Wurzeln von Dictyostega orobanchoides (Burmanniaceae) kann man aber arbuskelartige Strukturen beobachten (Abbildung 7.2.6). Ultrastrukturelle Untersuchungen hierzu fehlen aber bisher.
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Die feinen Arbuskeläste sind von der periarbuskulären Membran umgeben. Zellen mit aktiven Arbuskeln zeigen eine deutliche Vermehrung des Cytosols, der Mitochondrien, der Ribosomen und des endoplamatischen Reticulums (Abbildung 7.2.7a und b). Die Hyphenwände werden innerhalb der Wurzel zunehmend feiner und bestehen in den Arbuskeln nur noch aus einer amorphen Schicht von Chitin. Arbuskel haben nur eine kurze Lebenszeit. Der Zellinhalt wird abgebaut und Septen eingezogen. In den Trägerhyphen erscheinen vermehrt Lipide (Abb. 7.2.7c). Abgestorbene Arbuskel und Trägerhyphen werden von Zellwandmaterial der Pflanze umgeben (Abbildung 7.2.7d). In einer Zelle können mehrfach Arbuskel angelegt werden, sodass aktive und degenerierte Arbuskel nebeneinander gefunden werden.
Das Eindringen einer Hyphe in eine Zelle wurde am experimentellen System Medicago truncatula - Gigaspora gigantea bzw. Gigaspora rosea mit Hilfe der Lasermikrodissektion/Confocalen Mikroskopie detailliert untersucht und Veränderungen am Cytoskelett und die Wanderung des Zellkerns in den Epidermiszelle eindrucksvoll dargestellt (Gomez et mult. 2009; Genre et al. 2005, Genre et al. 2008). Der Zellkern wandert von der inneren Zellwand, an der er sich im nicht angeregten Zustand befindet, innerhalb von etwa 2 Stunden nach Hyphenkontakt an die äußere Zellwand, direkt unter die Kontaktstelle der Hyphe. Gleichzeitig richtet sich das Cytoskelett der Zelle (Mikrotubuli und Aktinfilamente) auf den Zellkern hin aus. Endoplamatisches Reticulum sammelt sich unter dem Hyphopodium und um den Zellkern. Anschließend bewegt sich der Kern mit einer Geschwindigkeit von 20 µm/h vom Hyphopodium weg wieder an die gegenüberliegende, innere Zellwand, begleitet von einem Plasmastrang und umgeben von einem dichtem Netz aus Mikrotubuli und parallel verlaufenden Mikrofilamenten. Es entsteht eine Röhre aus dichten ER-Vesikeln.
Aus dieser Röhre entsteht unter Beteiligung des Golgi Apparates in noch nicht geklärter Form die Hyphen umgebende, perihyphale Plasmamembran (engl. perifungal membrane), in die anschließend, nachdem die Röhre vollständig ausgebildet ist, die Hyphe einwächst und die Zelle durchquert, darin einen Knäuel oder Arbuskel bildet. Dringt die Hyphe in eine benachbarte Zelle, fusionieren die perihyphale Membran und die Plasmamembran dieser Zelle. Vor jedem Eindringen in weiter innen liegende Wurzelrindenzellen wird ein ähnlicher Prä-Infektionsapparat ausgebildet, der mit der beschriebenen Kernwanderung verbunden ist. Die Abläufe unterscheiden sich nur geringfügig zwischen Arum-Typ und Paris-Typ.
Diese Vorgänge verlaufen wahrscheinlich für alle Endomykorrhizen ähnlich. Bonfante & Genre 2008 sehen in den Vorgängen Parallelen zu der Ausbildung der Zellplatte (Phragmoplast) während der Zellteilung. Bei beiden Vorgängen wird eine Zellwand de novo gebildet und die gleichen Gene aktiviert. Es werden also grundlegende Vorgänge in Pflanzenzellen und bereits vorhandene genetische Programme für die Mykorrhizierung „umfunktioniert“ (Guether et al. 2009).
Arbuskel sind nur wenige Tage aktiv, dann kollabieren sie und werden von Zellwandmaterial umgeben. Während dieser Altersphase werden in den Hyphen Speicher angelegt, sog. Vesikel, die zu Dauersporen werden können (Abbildung 7.2.4). Es handelt sich um inter- und intrazelluläre, blasenförmige, meist endständige Anschwellungen von Hyphen, die in jungem Zustand plasmareich und vielkernig sind, später mit Lipiden angefüllt werden. Entsprechend findet man sie besonders in älteren und äußeren Wurzelabschnitten. Die Vesikel können unterschiedliche Formen haben (Beck et al. 2007; Abbildung 7.2.4). Den Gigasporaceae fehlen Vesikel und entsprechend auch intraradikale Dauersporen.
Von den besiedelten Wurzeln wächst Myzel in den Boden aus. Am freien oder extraradikalen Myzel sind bei sorgfältiger Präparation außer dickwandigen, weitlumigen Hyphen auch sehr feine Verästelungen zu erkennen, die in der Art der Verzweigung an Arbuskel erinnern (Abbildung 7.2.2). Sie wurden zunächst als ALS, (arbuscle-like structures) später als BAS, (branched absorbing structures), also Nährstoff aufnehmende Strukturen bezeichnet (Bago et al. 1998). Unter experimentellen Bedingungen waren die fein verzweigten Hyphen von Glomus intraradices nur kurzzeitig ca. 7 Tage aktiv.
Am extraradikalen Myzel bilden Glomeromycota vielkernige, vegetative Sporen (Chlamydosporen) aus, mit deren Hilfe sie ungünstige Wachstumszeiten überdauern können. Die Sporen enthalten Lipide, die man lichtmikroskopisch als lichtbrechende Tropfen erkennen kann, wenig Glycogen im Cytosol und Polyphosphate in kleinen Vakuolen. Die Art der Sporenanlage und die Strukturen der Sporenwände werden zur Unterscheidung von Arten, Gattungen und Familien verwendet (Oehl et al. 2011). Gigasporaceae bilden sog. Helferzellen oder Auxilliarzellen, Gruppen sehr kleiner, ballonförmiger Zellen, die oft eine unregelmäßige Oberfächenstrukur (eckig, knollig, sternartig) aufweisen (Abbildung 7.2.8). Sie speichern Lipide, die für die Sporenbildung verwendet werden (de Souza & Declerck 2003).
Die Mykothalli der Lebermoose mit Glomeromycota weisen einige Besonderheiten auf. Die auf feuchter Erde lebenden Marchantia, Pellia und Fossombronia bilden blättrige Thalli mit verstärkter Mittelrippe (Abbildung 7.2.9). Die auf der Südhalbkugel beheimatete Jensenia ist in eine mit Leitgewebe ausgestattete Achse und einschichtige, grüne Blattlappen differenziert (Abbildung 7.2.10). Die Besiedelung ist stets intrazellulär, auf den nicht photosynthetischen Parenchymbereich beschränkt. Das ist bei einigen Arten der gesamte, dem Boden anliegende Bereich, bei anderen eng begrenzt, seitlich des Leitstrangs. Die lebenden Rhizoide sind hier bevorzugte Eintrittspforten der Glomeromycota. Es wurden unterschiedliche, von der Pilzart abhängige Strukturen der Anheftung gefunden (Ligrone & Lopes 1989; Kottke et al. 2008). Nach eigenen Beobachtungen wird jedes Rhizoid nur von einer Hyphe der Glomeromycota besiedelt.
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Die Aneuroide Mykorrhiza Bearbeiten
Die Aneuroide Mykorrhiza (Abbildungen 7.2.12 u nd 7.2.13), wie sie hier genannt wird, kommt nur bei den Ohnnervmoosen vor (Aneuraceae, Metzgeriidae, Lebermoose). Sie entspricht in Struktur und bezüglich der Mykorrhizapilze der Orchideen-Mykorrhiza. Ohnnervmoose bilden lappige, dem Boden oder Wurzeln anliegende oder mehr oder weniger aufsteigende, stärker verzweigte Thalli ohne Mittelrippe (Abbildung 7.2.13). Weltweit gibt es nur 4 bis 5 Gattungen, deren wichtigste die grünen Aneura und Riccardia sowie der chlorophyllfreie Cryptothallus sind (Gradstein et al. 2001). Cryptothallus (= Aneura) mirabilis lebt in kalkreichem Schlamm. Die Mykorrhizapilze sind, soweit bisher molekular und ultrastrukturell nachgewiesen, Tulasnellaceae, erkennbar am Doliporus mit nicht perforiertem Parenthesom und Schleimeinlagerungen in den Hyphenwänden (Abbildung 7.2.14) (Kottke et al. 2003; Nebel et al. 2004; Bidartondo & Duckett 2010; Pressel et al. 2010). Sebacinales (Serendipita) können nicht ausgeschlossen werden, da sie molekular mehrfach gefunden wurden. Sie sind aber wohl selten. Die Diversität der Tulasnella Arten ist in tropischen Aufsammlungen deutlich höher als in solchen aus Europa (Preußing et al. 2010).
Die Mykorrhizapilze dringen vornehmlich über Rhizoide ein, können aber auch direkt die Epidermis besiedeln und breiten sich in bodennahen Teilen der Thalli aus (Abbildung 7.2.13). Beim Durchtritt durch die Zellwände verengen sich die Hyphen und lösen die Zellwand leicht an. Sie bilden einfache oder verzweigte, intrazelluläre Hyphenschlingen, die von der Plasmamembran umgeben sind (Abbildung 7.2.14). Im interhyphalen Raum ist eine Matrix sichtbar, die alternde und kollabierende Hyphen später einschließt. Die Zellkerne besiedelter Zellen werden lappig vergrößert. Bei Cryptothallus mirabilis wird das gesamte Gewebe außer der Epidermis, bei Aneura mehrere Lagen des ventralen Teils der Thalli besiedelt. Die Intensität der Besiedelung nimmt bei den Arten der Gattung Riccardia in stärker aufrechten Thalli zunehmend ab (Krause et al. 2011). Ungewöhnlich ist, dass auch Chloroplasten enthaltende Zellen besiedelt werden können, in denen man dann auch Stärke beobachten kann.
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Jungermannioide Mykorrhizen Bearbeiten
- Jungermannioide Mykothalli mit Ascomycota
Zahlreiche terrestrisch lebende, beblätterte Lebermoose (Jungermanniales) bilden mit Ascomycota Mykothalli, die auf die Rhizoide beschränkt bleiben. Die Pilze, von denen bisher nur Rhizoscyphus ericae aggr. experimentell und molekular identifiziert wurde, besiedeln insbesondere die mehrzelligen Rhizoide der Schistochilaceae und die dicht stehenden Rhizoide an den chlorophyllfreien, peitschenförmigen Achsen (Flagellen) von Lepidoziaceae, Calypogeiaceae, Adelanthaceae, Cephaloziaceae und Cephaloziellaceae (Duckett & Read 1995; Upson et al. 2007; Pressel et al. 2010). Die Flagellen breiten sich in humusreichen Substraten bis 30 cm tief aus, wo sie ihre Mykorrhizapilze finden. Rhizoscyphus ericae aggr. besteht aus einer Gruppe nah verwandter Taxa, die auch Heidekrautgewächse (Ericaceae) mykorrhizieren, die auf ähnlichen Substraten vorkommen. Wie bereits im Kapitel "Die Mykorrhizapilze" dargestellt, verfügen diese Ascomycota über besondere enzymatische Fähigkeiten, um aus diesen Substraten Nährstoffe zu mobilisieren. Es ist also durchaus glaubhaft, dass nur diese kleine Pilzgruppe geeignete Mykorrhizapilze sind, um die besonderen, rhizoidalen Mykothalli zu bilden.
Die Spitzen der einzelligen Rhizoide sind angeschwollen oder verzweigt, was durch Kontakt zu festem Substrat und durch die Mykorrhizapilze verursacht oder verstärkt wird, ein Phänomen, das nur bei diesen Lebermoosen beobachtet wird. Die Hyphen dringen ohne sichtbare Hyphopodien in die Rhizoidspitze ein. Dabei kann ein Rhizoid mehrfach besiedelt werden. Die Hyphen verzweigen sich, bilden Knäuel in der Rhizoidspitze oder breiten sich bis zur Rhizoidbasis aus, wo sie wiederum eine dichte Lage aus gleichförmigen Hyphen bilden.
Bei einigen Gattungen (z. B. an Cephalozia, Nowellia, Calypogeia, Odontoschisma) dringen fingerförmig verzweigte Hyphen in die benachbarten, plasmatischen Zellen ein, bleiben dabei aber von der mitwachsenden Zellwand umschlossen (Abbildung 7.2.15). Diese stiftartigen Einwüchse sind schon im Lichtmikroskop erkennbar. Eine weitere Besiedelung der Thalli erfolgt nicht. Man kann daher von „rhizoidaler, jungermannioider Mykorrhiza“ sprechen. Aus Kulturversuchen weiß man, dass die Rhizoide leben, wenn sie besiedelt werden. Das Cytoplasma stirbt aber offensichtlich rasch ab, da im Freilandmaterial nur tote Rhizoide mit aktiven Hyphen gefunden wurden. Man kann die Bildung der Zellwand-Einstülpungen an der Rhizoidbasis durch aktive Hyphen als eine Form von Transferzellen deuten, über die der aktive Stoffaustausch zwischen Pflanze und Pilz vergrößert wird. Die Flagellen selbst werden aus langgestreckten Zellen gebildet, deren endständige Querwände zahlreiche Tüpfel enthalten und sie so zum Stofftransport befähigen, auch wenn ein Leitgewebe fehlt (Duckett et al. 1991). Physiologische Untersuchungen dieses Interaktionstyps fehlen bisher.
Bei den innerhalb der Jungermanniales basal stehenden, in Neuseeland und Südchile vorkommenden Schistochilaceae werden mehrzellige Rhizoide gebildet. Die Zellen werden individuell von außen besiedelt, wiederum von Rhizoscyphus ericae aggr. (Pressel et al. 2008). Die eindringenden Hyphen werden zunächst nur kragenartig von der Zellwand umschlossen und von der Plasmamembran begleitet. Im späteren Stadium sind sie aber vollständig von der Zellwand eingeschlossen, die von der interhyphalen Matrix ausgehend noch zusätzliche, geweihartige Fortsätze ausbildet. Die dadurch erreichte Vergrößerung der Plasmamembran entspricht der in Transferzellen und könnte wiederum für einen verbesserten Stofftransfer stehen. Die Rhizoidzellen bleiben vital, während die Hyphen allmählich absterben und in Zellwandmaterial eingeschlossen werden. Die Interaktion verläuft also etwas anders als bei den oben dargestellten Lebermoosen.
- Jungermannioide Mykothalli mit Serendipita (Sebacinales, Basidiomycota)
Eine eigene Untergruppe von Serendipita Arten bildet Mykothalli mit einer großen Zahl von Jungermanniales (darunter Gynomitraceae, Scapaniaceae, Lophocoleaceae, Plagiochilaceae, Lophoziaceae, Arnelliaceae; Calypogeiaceae; Kottke et al. 2003; Duckett et al. 2006b; Bidartondo & Duckett 2010; Newsham & Bridge 2010). Experimente zeigen eine Förderung des Thalluswachstums und die Bildung von Antheridien und Perianthen, Stadien, die ohne Mykorrhizapilze nicht erreicht wurden. Dabei wurde eine relativ enge Partnerwahl festgestellt, die sich auch in Sequenzdaten aus Feldmaterial spiegelt.
Serendipita wurde nicht in Lebermoosen mit Flagellen gefunden, sondern besiedelt von den Rhizoiden ausgehende Zellen der Stämmchen bis in den zentralen Bereich (Duckett et al. 2006b). Die Besiedelung der Rhizoiden ist ähnlich wie die oben beschriebene, Anschwellungen der Rhizoidspitze und Verzweigungen sind aber selten. In der Rhizoidbasis wird eine dichte Lage von gleich dicken Hyphen gebildet. Von dort dringen feinere Äste in die angrenzenden Zellen ein, wobei sie zunächst von der Zellwand der Stämmchenzellen umhüllt werden (Abbildung 7.2.16a). Es entstehen so auch hier stiftartige Einwüchse. Im fortgeschrittenen Stadium werden die Hüllen dünner und die Hyphen schließlich nur von der perihyphalen Membran umgeben (Abbildung 7.2.16b). Es handelt sich demnach um eine jungermannioide Mykorrhiza, die nicht auf die Rhizoide beschränkt bleibt. Die Alterung erfolgt wie bei den Rhizoiden zunächst in den Lebermooszellen, während die Hyphen länger vital bleiben.
Die Orchideenmykorrhiza Bearbeiten
Die Wurzeln der Orchideen entsprechen anatomisch dem magnolioiden Typ (Abbildung 7.1.1). Sie sind relativ dick mit wenigen oder fehlenden Wurzelhaaren und mehreren Lagen großer Rindenzellen. Die Wurzeln tropischer, epiphytischer Orchideen haben oft verzweigte Wurzeln, mit denen sie sich am glatten Baumstamm oder Ast verankern (Abbildung 7.2.17a und b). Zusätzlich bilden diese Orchideen eine mehrschichtige Epidermis, die als Velamen bezeichnet wird und nach Absterben der netzförmig versteiften Zellen als Wasserspeicher dient (Abbildung 7.2.17c). Das Velamen wird von zahlreichen Pilzarten besiedelt, während die Rindenzellen nur die Hyphenknäuel der Mykorrhizapilze enthalten (Herrera et al. 2010). Die Hyphen sind im Lichtmikroskop gut zu erkennen, wenn man Handschnitte mit 0.05 % Methylblau in Milchsäure anfärbt (Abbildung 7.2.17c und d). Daneben erkennt man gelbliche Klumpen von abgestorbenen, in Zellwandmaterial eingeschlossenen Hyphen (nicht gezeigt). Grüne Erdorchideen sind in den gemäßigten Klimazonen häufig nur spärlich mykorrhiziert, während tropische Orchideen nach eigenen Erfahrungen gut mykorrhizierte Wurzeln im Humus oder Lehmboden aufweisen. Epiphytische Orchideen sind nur an Wurzelabschnitten besiedelt, die Kontakt zur Rinde, am günstigsten mit Moosauflage haben. Luftwurzeln werden nicht mykorrhiziert.
Unter der Epidermis wird eine Exodermis oder Rhizodermis gebildet, die aus suberinisierten, dickwandigen Zellen besteht, die rasch absterben, und dünnwandigen, lebenden Durchlasszellen (Abbildungen 7.2.18a, b, d). Nur geeignete Mykorrhizapilze können über die Durchlasszellen der Exodermis in die Rindenzellen eindringen (Abbildung 7.2.18c) (Kottke & Suárez 2009; Kottke et al. 2010). Erfolgt die Besiedelung über ein Wurzelhaar, ist eine Erweiterung in der Art eines Anheftungskissens (Hyphopodium) zu beobachten (Williamson & Hadley 1970). Die einzelligen, lebenden Wurzelhaare und die Durchlasszellen zeigen keine Abwehrreaktionen gegen die Mykorrhizapilze. Andere Pilze werden durch Bildung einer Wandverdickung abgewehrt (Abbildung 7.2.18 d). Die zu Grunde liegenden Erkennungsmechanismen sind nicht bekannt.
Die Mykorrhizapilze bilden dichte, verzweigte Knäuel, auch Pelotons genannt (nach dem französischen Wort für Garnknäuel; Noel Bernard). Sie bestehen aus gleichförmigen, 1.5 bis 2 µm dicken Hyphen (Abbildung 7.2.18). Die Hyphen enthalten pro Zelle zwei Kerne, zahlreiche oft sehr lange Mitochondrien, viel rauhes endoplasmatisches Reticulum, wenige, meist kleine Vakuolen und oft viele Glycogenrosetten. Der Zellkern der Wurzelzelle erscheint vergrößert, oft lappig verformt mit vergrößerten Poren. Hyphen liegen ihm oft dicht an. Das Cytosol der Wurzel kann dicht sein oder als lockeres Netz die Zellen durchziehen. Die Mykorrhizapilze werden von der perihyphalen Membran und einer Matrix aus Zellwandmaterial umgeben, wenn sie die lebenden Rindenzellen besiedeln (Abbildung 7.2.18c und e). Plastiden in besiedelten Zellen enthalten keine Stärke. Plastiden mit Stärke finden sich aber in den nicht besiedelten Zellen (Abbildung 7.2.19a). Dem Besiedelungsablauf entsprechend befinden sich die Zellen mit abgestorbenen Hyphen mehrheitlich in den äußeren, zuerst besiedelten Rindenschichten und die unbesiedelten Zellen in der Nähe des Zentralzylinders.
Bei der Besiedelung erfolgen, ähnlich der arbuskulären Mykorrhiza, Veränderungen am Cytoskelett (Uetake & Peterson 1998). Mikrotubuli am Plasmalemma verschwinden beim Eindringen der Hyphen, werden aber an der perihyphalen Membran wieder aufgebaut und sind auch um die kollabierten Hyphen zu finden. Den Mikrotubuli wird eine Funktion beim Aufbau der Matrix zugeschrieben, die zwischen der Plasmamembran und den Hyphen mit zunehmendem Alter ausgebildet wird. Pais & Barroso 1983 fanden cytochemische Hinweise auf Bildung von Phytoalexinen (Phenolen wie Orchinol, Hirzinol und Loroglossol) zu Beginn der Besiedelung und Phenoloxidasen in den Hyphen, was auf eine parasitäre Interaktion verweisen würde. Die Vorgänge, die zum Absterben der Hyphen führen, sind unzureichend geklärt, haben aber zu der Spekulation geführt, dass Orchideen ihre Mykorrhizapilze „verdauen“, um an Nährstoffe zu gelangen (Rasmussen & Rasmussen 2009). Die beobachteten Strukturen bestätigen diese These nicht.
Die Ultrastruktur aktiver Hyphen spricht für einen aktiven Nährstoffaustausch und eine Kohlenhydrataufnahme der Pilze samt Speicherung als Glycogen. Aktive Hyphen beobachtet man auch zwischen den Klumpen abgestorbener und in Zellwandmaterial eingeschlossener Hyphen (Abbildung 7.2.19 b). Sie weisen Rückzugssepten auf, was darauf hinweist, dass Cytosol aus alternden Hyphenabschnitten zurückgezogen und in wachsende Hyphen verlagert wird, ein bei Pilzen übliches Wachstum. Der Einschluss der toten Hyphenwände in Zellwandmaterial erfordert erhebliche Mengen an Kohlenhydraten, die von der Pflanze geliefert werden müssen. Es würde wenig Sinn machen, Pilze zu „verdauen“, um sie mit diesem Material zu umgeben. Die physiologischen Nachweise des Nährstoffaustausches wurden bereits besprochen (Kapitel "Die Regelung des Nährstoffaustauschs").
Im Unterschied zu anderen Pflanzen werden bei den Orchideen bereits die chlorophyllfreien Keimlinge (Protocorme) mykorrhiziert. Die Hyphen bilden die gleiche Art von Knäuel in den Protocormen wie in den Wurzeln. Auch die Alterungsvorgänge der Hyphenknäuel entsprechen denen in der Wurzel. Diese Erkenntnisse gehen auf umfangreiche und sehr genaue, experimentelle und mikroskopische Untersuchungen von Bernard 1909 und Burgeff 1936 zurück. Strukturen und Abläufe entsprechen der Aneuroiden Mykorrhiza und sind unabhängig von den jeweiligen Mykorrhizapilzen, Sebacinales, Tulasnellaceae, Ceratobasidiaceae, Atractiellomycetes oder Ektomykorrhiza bildende Agaricomycetes in gleicher Weise ausgebildet.
Die Ericoide Mykorrhiza Bearbeiten
Die ericoide Mykorrhiza wird von Rhizoscyphus ericae aggr. (Wurzelbecherlinge) sowie Oidiodendron maius, Meliniomyces bicolor, M. variabilis (alles Ascomycota) und Serendipita spp. (Sebacinales, Basidiomycota) mit den Haarwurzeln von Heidekrautgewächsen (Ericaceae i. e. S.; Abbildung 7.1.1) gebildet (Peterson et al. 1980; Duddridge & Read 1982). Mykorrhizierte Haarwurzeln kann man äußerlich an einem lockeren Netz dunkelbrauner (Rhizoscyphus), seltener farbloser (Serendipita), ca. 2 µm dicker, septierter Hyphen erkennen (Abbildung 7.2.20).
Die Oberfläche junger Haarwurzeln ist von dickem Mucigel bedeckt. Der Schleim an der Wurzeloberfläche enthält als Hauptbestandteile Mannose, Xylose, Arabinose und Rhamnose, aber keine Fucose oder Polygalacturonsäure. 1,4-Glucane bilden den unlöslichen Teil des Mucigels. An der Hyphenoberfläche von Rhizoscyphus ericae wird ebenfalls eine schleimige Hülle ausgebildet, die während der Anheftung eine noch nicht geklärte Funktion hat und nach dem Eindringen der Hyphen verschwindet (Gianinazzi-Pearson et al. 1986; Perotto et al. 1995). Man vermutet eine Anheftungshilfe wie bei Bakterien, da Mannose bindende Lektine an der Hyphenoberfläche nachgewiesen wurden. Hydrophobine der Hyphen wirken dabei als Effektoren zu Beginn der Mykorrhizierung (Casarrubia et mult. 2018).
Die Hyphen lösen die verdickte äußere Zellwand lokal auf und dringen mit verengtem Lumen in die lebenden Zellen der Epidermis ein, wobei ein Septum (Querwand) angelegt wird. Beim Eindringen der Hyphen wächst häufig die Zellwand kragenartig mit. Jede Zelle wird von außen extra besiedelt.
In den Epidermiszellen bilden die Mykorrhizapilze dichte Schlingen gleichmäßig dicker Hyphen, die von der perihyphalen Membran begleitet werden (Abbildung 7.2.21). Der Kern besiedelter Zellen erweitert sich lappenartig und wandert in die Zellmitte. Cytosol und Organelle werden vermehrt, die Vakuole verkleinert. Die ericoide Mykorrhiza ist damit, wie die Orchideenmykorrhiza, eine Endomykorrhiza von sehr einfacher Struktur und den typischen Merkmalen einer mutualistischen Interaktion. Der Alterungsprozess dieser Mykorrhizaform verläuft ähnlich wie in der Jungermannioiden Mykorrhiza. Die Wurzelzellen sterben ab, während sie noch von aktiven Hyphen besiedelt sind.
Eine sehr ähnliche Mykorrhizaform wurde in epiphytischen, tropischen Farnen gefunden (Schmid et al. 1995a; Kottke et al. 2008). Septierte Hyphen dringen in die Wurzelhaare und die lebenden Rindenzellen der Farnwurzeln ein und bilden Knäuel aus 1 µm dünnen Hyphen.
Die Ektomykorrhiza Bearbeiten
Ektomykorrhizen (ECM) werden an Kurzwurzeln ausdauernder, fast ausschließlich holziger Pflanzen gebildet (Abbildung 7.3.1). Die Bezeichnung verweist darauf, dass die Hyphen nur zwischen aber nicht in die Wurzelzellen eindringen. Die Mykorrhizapilze gehören weit überwiegend zu den Agaricomycetes und Pezzizomycetes, wenige zu den Endogonales (Kapitel "Die Mykorrhizapilze"). Ein weiterer, grundlegender Unterschied zu allen bisher besprochenen Mykorrhizaformen ist die Besiedelung einer ganzen Kurzwurzel oder sogar verzweigter Kurzwurzelsysteme durch nur jeweils einen Mykorrhizapilz (Abbildung 7.3.2). Viele Mykorrhizapilze stimulieren die Anlage von Kurzwurzeln und mykorrhizieren dann die dicht verzweigten Systeme (Burgess et al. 1996). Andere Mykorrhizapilze bewirken ein unregelmäßiges Wachstum der Kurzwurzeln. Mykorrhizapilze unterdrücken auch die Anlage von Wurzelhaaren. Ektomykorrhizen sind als solche also bereits mit einer Lupe zu erkennen (Abbildung 7.3.2).
An den Ektomykorrhizen lassen sich drei Strukturelemente unterscheiden, der Hyphenmantel, die vom Mantel in den Boden gehenden Hyphen bzw. Hyphenstränge (Rhizomorphen) und das Hartigsche Netz als Schicht interzellulärer Hyphen in der Wurzelrinde. Der Hyphenmantel schützt die Wurzel vor pathogenen Pilzen, gegen Austrocknung und Frost. Er dient auch der Speicherung von Nährstoffen und dem Ausfiltern toxischer Metalle. Die abgehenden Hyphen dienen der Aufnahme von Nährstoffen und Wasser, das Hartigsche Netz dem Nährstoffaustausch zwischen Pilz und Wurzel.
Die Struktur der Hyphenmäntel und der abgehenden Hyphen sind pilzart-typisch und damit sehr unterschiedlich entwickelt und werden zur Unterscheidung der Mykorrhizapilze verwendet (Abbildung 7.3.2) (Haug & Oberwinkler 1987; Agerer 1991, Agerer 1995, Agerer 1987-2012 und viele weitere Arbeiten). Viele Pilze bilden als Hyphenmantel ein Plectenchym, unregelmäßig verflochtene Hyphen aus (Prosenchym), andere bilden differenzierte Pseudoparenchyme (Synenchyme), die an der Oberfläche pilzart-typische Cystiden tragen können. Auch die für Milchlinge typischen Lactiferen (Milchröhren) sind im Hyphenmantel zu finden. Teilweise ist der Hyphenmantel aber so dünn, dass die darunterliegende Rindenschicht durchscheint und so die Mykorrhizierung erst in einem Schnitt zu erkennen ist. Auch die vom Mantel abgehenden Hyphen sind sehr unterschiedlich in Menge und Aussehen und teilweise zu arttypisch geformten Hyphensträngen (Rhizomorphen) zusammengelagert, die viele cm in den Boden ausstrahlen können.
Ist der Pilzpartner nicht bekannt, wird ein künstlicher Name vergeben, der auf Vorschlag von R. Agerer aus der Baumart, einem angehängten „rhiza“ für Wurzel und einem Wort mit typischen Merkmalen besteht: z. B. Piceirhiza bicolorata (eine zweifärbige Mykorrhiza an Fichte/Picea). Sind Baum und Pilz bekannt, wird ein Doppelname vergeben, der sich aus den Artnamen der beiden zusammensetzt, z. B. Eucalyptus globulus-Pisolithus tinctorius. Auf solchen „Morphotypen“ basieren zahlreiche ältere ökologische Arbeiten (z. B. Haug et al. 1986; Wöllecke et al. 1999). Die Unterscheidung der Ektomykorrhizen nach morphologischen und anatomischen Merkmalen ist nach wie vor hilfreich bei der Untersuchung umfangreichen Feldmaterials, z. B. zum Vorsortieren für anschließende molekular-phylogenetische Diagnosen. Die Unterscheidung nach anatomischen Merkmalen stößt aber an Grenzen und wird heute durch molekular-phylogenetische Daten ergänzt oder ersetzt (z. B. Haug et al. 2005).
Das Hartigsche Netz ist bei allen ECM sehr ähnlich strukturiert, was sich aus seiner für alle ECM geltenden Funktion beim Nährstoffaustausch erklärt (Kottke & Oberwinkler 1986, Berndt et al. 1990; Scheidegger & Brunner 1993). Erst 100 Jahre nach der Entdeckung der Ektomykorrhiza ist die zelluläre Struktur des Hartigschen Netzes richtig erkannt und in einem Blockbild das Wesentliche korrekt dargestellt worden (Blasius et al. 1986). Das Blockbild wurde in zahlreiche andere Veröffentlichungen übernommen (z. B. Smith & Read 2008), kann hier aus urheberrechtlichen Gründen aber nicht gezeigt werden. In Längs- und Querschnitten (Abbildung 7.3.3) erkennt man zwischen den Rindenzellen dicht aneinander liegende Hyphen, die mehrheitlich quer getroffen sind und so eine einzellreihige, extrazelluläre Lage bilden (daher die bezeichung Ektomykorrhizen). Diese sieht wie ein "Netz" aus und wurde daher Hartig Netz (nach dem Entdecker Hartig) benannt. Wo Hyphen tangential getroffen wurden, erkennt man aber, dass sie handförmig mit aneinander liegenden, fingerförmigen Ästen zwischen den Rindenzellwänden zur Endodermis vordringen.
Das Hartigsche Netz wird von proximal nach distal und von außen nach innen kontinuierlich angelegt, also nicht von der Wurzelspitze her und nicht unabhängig an einzelnen Rindenzellen. Fingerförmig verzweigte, sehr feine Hyphen dringen dicht gedrängt von der Wurzeloberfläche aus zwischen die Zellwände lebender Rindenzellen ein (Abbildung 7.3.4). Bei Nadelbäumen, wie in unserem Beispiel, dringen die Hyphen bis an die Endodermis vor, bei Blütenpflanzen mit der Ausbildung einer suberinisierten Exodermis nur bis zu dieser, also nur eine Zellschicht tief (epidermoides Hartig Netz). Die Hyphenfronten ummanteln die Zellen vollständig und bilden, solange die Rindenzellen vital sind, eine einschichtige, geschlossene Lage um die Rindenzellen. Die netzartige Struktur wurde lange Zeit als septierte Hyphen gedeutet. Es handelt sich aber um quer geschnittene, dicht nebeneinander liegende Hyphen. Die Hyphen des aktiven HN enthalten dichtes Cytosol, zahlreiche, langgestreckte Mitochondrien und viel rER, das sich in Richtung des Hyphenwachstums erstreckt und nur sehr wenige, kleine Vakuolen. Der Hyphen-Durchmesser beträgt an den Endverzweigungen nur 0.5 µm, die Hyphenwände sind sehr dünn und lagern den Rindenzellwänden eng an. Da an den Hyphenverzweigungen keine Septen eingezogen werden, entstehen coenocytische, vielkernige Hyphensschläuche (Pfeile in Abbildung 7.3.3). Die Hyphen stellen daher kanalartige Strukturen dar, die den symplastischen Transport von Nährelementen zentripetal und zentrifugal erleichtern (Kottke & Oberwinkler 1987, Kottke & Oberwinkler 1989).
Sämlinge werden i. d. R. von Myzel aus dem Boden mykorrhiziert, nach einer Ruheperiode austreibende Seitenwurzeln auch vom Myzel der Trägerwurzel. Die Bedeutung von Sporen für die Mykorrhizierung ist wenig geklärt und zwischen den Arten unterschiedlich (Nara 2009). Die Keimung der Sporen erfolgt nur nach Stimulation durch Wurzelexudate, wobei auch hier Flavonoide wirken. Bei Basidiomycota muss zunächst ein zweikerniges (dikaryotisches) Myzel von zwei kompatiblen, keimenden Sporen gebildet werden, was die Chancen der Mykorrhizierung durch Sporen verringert. Monokaryotische Myzelien von Basidiomycota bilden nur ausnahmsweise Ektomykorrhizen. Das weitere Hyphenwachstum wird wie das von Glomeromycota durch Flavonoide stimuliert. Das Flavonoid Rutin von Eucalyptus globulus ssp. bicostata stimuliert das Hyphenwachstum des Erbsenstreulings, Pisolithus tinctorius aber keine anderen Pilze, sodass hier sogar eine spezifische Förderung vorliegen könnte (Lagrange et al. 2001).
Die Mykorrhizierung beginnt mit der Anheftung der Hyphen an die hydrophobe Oberfläche der Kurzwurzel (Martin et al. 1999; Kottke 2004). Die hydrophobe Oberfläche wird nur an Kurzwurzeln durch Reste der Wurzelhaubenzellen gebildet, deren innerste, suberinisierte Zellwandschicht fest mit der Rindenzellwand verbunden bleibt (Abbildung 7.1.4). Die Hyphen bilden ein Haftkissen aus, in dem sich cysteinhaltige Proteine nachweisen lassen (Kottke 1997). Derartige Proteine sind in Hydrophobinen enthalten, Proteine, die u. a. für den Zusammenhalt von Hyphen in Fruchtkörpern und in Flechten dienen, aber auch für deren Luftdurchlässigkeit sorgen (Wessels 1997; Kershaw & Talbot 1998; Dyer 2002). Hydrophobine sind Cystein enthaltende, rein pilzliche Zellwandproteine, die an der Hyphenspitze ausgeschieden werden und anschließend eine monomere, hydrophobe Lage auf der Oberfläche der Hyphen und Pilzsporen bilden (Wösten et al. 1994). Mit Hilfe dieser hydrophoben Auflagerung können die Hyphen an hydrophobe Oberflächen binden, wie an die genannte der Kurzwurzeln (Kottke 2004).
An Langwurzeln fehlt diese suberinisierte Auflage und die Hyphen wachsen entlang der Oberfläche ohne Anheftung und ohne einzudringen (Abbildung 7.3.5). Die Produktion der Hydrophobine ist zu Beginn der Mykorrhizierung deutlich erhöht, und es gibt Hydrophobine, die speziell bei die Mykorrhizaentwicklung gebildet werden (Tagu et al. 2001; Plett et al. 2012; Sammer et al. 2016). Auch Lektine der Mykorrhizapilze, die teilweise nur an die Wurzelhaare und Wurzelspitzen der spezifischen Wirtsbäume binden, spielen eine Rolle bei der Anheftung (Guillot & Konska 1997; Le Quéré et al. 2005).
Die Hyphen lösen die Suberinschicht an, trennen sie von der Zellwand der Wurzelrinde und kommen so in direkten Kontakt mit den lebenden Wurzelzellen (Kottke 2004). Ob hierbei Cutinasen wirken und Cutinmonomere eine Signalfunktion haben, ist noch nicht bekannt. Für die arbuskuläre Mykorrhiza wurde eine Signalfunktion von Cutinmonomeren gezeigt (Wang et mult. 2012). Nach Kontakt mit den lebenden Zellen der Wurzeloberfläche (Epidermis, Rindenzellen) verzweigen sich die Hyphen fingerartig und dringen dann in der oben beschriebenen Weise als handförmige Front zwischen die Rindenzellen ein, gleichzeitig rund um die Wurzel (Kottke 2004). Die verstärkte Verzweigung der Hyphen erfolgt nur im engen Kontakt zur Wurzeloberfläche nicht im Kontakt mit Wurzelhaaren oder an der Oberfläche von Langwurzeln (Abbildung 7.3.5) (Brunner & Scheidegger 1992).
Das Eindringen der Hyphen zwischen die Rindenzellen scheint überwiegend mechanisch zu verlaufen (Abbildung 7.3.5). Immunomarkierungen zeigen keine Abnahme der Pektine im HN, d. h. die Mittellamelle wird nicht enzymatisch angegriffen (Kottke 2004). Eventuell wird Glycogen in Zucker oder Zuckeralkohol, z. B Arabitol umgewandelt, um den Turgor in der Hyphe zu erhöhen, um die Zellwände auseinander zu drängen. Expansin verursacht flexiblere Zellwände und erleichtert damit das Eindringen (Martin et mult. 2008). Auch eine deutliche Abnahme von Ferulasäure, die die Zellwandfibrillen vernetzt, wurde festgestellt (Münzenberger et al. 1990; Münzenberger et al. 1995).
Hier soll noch auf das besondere Wachstum der Hyphen im HN aufmerksam gemacht werden. Auf einer Oberfläche ( z. B. auf Agar) breiten sich Hyphen stets radiär aus. Um eine möglichst große Oberfläche zu bedecken und sich nicht gegenseitig Konkurrenz bei der Nahrungsaufnahme zu machen, zeigen die Hyphen einen "negativen Autotropismus", d.h. Seitenäste wachsen von der Trägerhyphe weg. Die Wachstumsgeschwindigkeit von Haupt- und Seitenhyphen ist etwa gleich, was zu einer monopodialen Wuchsform des Myzels führt. Die Hyphen sind außerdem regelmäßig septiert und die Seitenäste werden durch Septen abgetrennt. Im HN dagegen wachsen die Seitenäste rascher als der Leitast, legen sich dicht aneinander, verlieren also den negativen Autotropismus, ebenso die regelmäßige Septenbildung (Abb. 7.3.3, Pfeile). Berechnungen des Oberflächen zu Volumenverhältnisses der Hyphen zeigen, dass ihre Aufnahmefähigkeit durch die enge Lagerung vermindert, jedoch die Austauschoberfläche mit der Wurzel entscheidend vergrößert wird (Kottke & Oberwinkler 1989; Kottke et al. 1996).
Der Hyphenmantel entwickelt sich, sobald über das Hartigsche Netz eine gute Zuckerversorgung der Hyphen erreicht wird. Er nimmt entsprechend der Mykorrhizaentwicklung sukzessiv von proximal nach distal an Dicke und Differenzierung zu. Die Rindenzellen sterben kontinuierlich von außen nach innen und von der Basis zur Wurzelspitze ab, wenn die Hyphen des Hartigschen Netzes bis zur Endodermis vordringen (Nadelbäume), denn die Rindenzellen werden aus dem Verband getrennt. In Folge lockert sich das Hartig Netz und ein Nährstoffaustausch zwischen toten Rindenzellen und Hyphen findet nicht mehr statt. An einem Längsschnitt durch eine ECM kann man daher unterschiedliche Altersstadien beobachten. Während distal noch ein aktives, dichtes HN vorliegt, erscheint es proximal außen aufgelockert, oft mehrschichtig zwischen toten Rindenzellen. Nur nahe der Endodermis bleiben die Hyphen auch später eng gelagert und gewährleisten so weiterhin den Nährstoffaustausch. Bei Laubbäumen, wie dem häufig experimentell verwendeten Eucalyptus, bleibt das HN auf die äußere Rindenschicht beschränkt. Da Mykorrhizen also nur eine begrenzte Lebenszeit haben, müssen laufend Kurzwurzeln neu gebildet und mykorrhiziert werden. Dabei wird der Hyphenmantel i. d. R. nicht durchbrochen, sondern wächst kontinuierlich mit und das Hartigsche Netz entwickelt sich gleichzeitig aus den innersten Mantelschichten (Kottke & Oberwinkler 1986). Nur beim ersten Wurzelaustrieb im zeitigen Frühjahr kann der Hyphenmantel kurzfristig durchbrochen werden. Am natürlichen Standort sind demnach die Kurzwurzeln zu nahe 100 % mykorrhiziert. Während der Vegetationsruhe stirbt ein Teil der Mykorrhizen ab, ein Teil geht in ein Ruhestadium über (Abbildung 7.1.5), um bei günstigen Bedingungen wieder auszutreiben.
Auch der Hyphenmantel altert entsprechend, ohne dass dies äußerlich gleich erkennbar wird. Die Vitalitätsstadien der Mykorrhizen lassen sich aber an Längsschnitten der Mykorrhizen mit Hilfe der Vitalfluorochromierung von Fluoresceindiacetat (FDA) unter UV-Licht im Mikroskop sichtbar machen (Abbildung 7.3.6; Ritter et al. 1986). Obwohl relativ arbeitsaufwendig, können so Diagnosen zum Zustand der Mykorrhizen unterschiedlicher Pilzpartner in Waldböden erstellt werden (Kottke et al. 1993; Qian et al. 1998b). Berücksichtigt werden Vitalfluoreszenz von Hyphenmantel und Hartigschem Netz sowie Wachstumsphasen. Es zeigt sich eine deutliche Abhängigkeit der Aktivität der Ektomykorrhizen von den Bodenverhältnissen und der jeweiligen Nährstoff-Verfügbarkeit. Im leicht sauren Fichtenwald liegt die höchste Aktivität im humosen Oberboden (AH), durch künstliche Versauerung wurde sie in den oberen Bodenhorizonten deutlich vermindert, durch Kalkung dagegen gesteigert (Abbildung 7.3.7).
Die Ektomykorrhiza ist die vorherrschende Mykorrhizaform des Jahreszeitenklimas. Eine jahreszeitliche Dynamik der Anlage von Ektomykorrhizen ist daher zwingend erforderlich. Im Herbst werden in den Wäldern des Jahreszeitenklimas 250 - 500 % mehr Kohlenhydrate an die Myzelien geliefert als im Juni (Högberg et mult. 2010), gleichzeitig und dadurch bedingt steigt die Anlage neuer Mykorrhizen signifikant an (Kottke & Agerer 1983; Kottke & Wöllmer 1995). Auch die Masse der Fruchtkörper der Mykorrhizapilze entwickelt sich unter diesen Bedingungen, vorausgesetzt es ist ausreichend feucht. In den Wurzeln werden Kohlenhydrate in Form von Stärke gespeichert, in den Hyphen Glycogen und Phosphat. Im Frühjahr dienen die Reserven dem Neuaustrieb der Mykorrhizen, der noch vor dem Blattaustrieb erfolgt.
Die Ektomykorrhiza ist sowohl in ihrer zellulären Organisation als auch in ihrem ökologisch - dynamischen Verhalten und bezüglich der außerordentlich großen Zahl an Mykorrhizapilze (>7000) gegenüber allen anderen Mykorrhizaformen einzigartig effizient und daher eine wesentliche Voraussetzung für die Entwicklung sehr produktiver Baumbestände, wie Wälder aus Fichten, Kiefern, Lärchen, Tannen, Douglasien, Eucalyptus, Drehfruchtbäumen, Eichen und Buchen.
Ektendomykorrhizen Bearbeiten
Arbutoide, Cavendishioide und Monotropoide Mykorrhiza Bearbeiten
Ektendomykorrhizen bilden einen Hyphenmantel, ein einschichtiges Hartigsches Netz und intrazelluläre Hyphenknäuel in der Rhizodermis. In der Familie Ericaceae finden sich drei verschiedene Ektendomykorrhizen. Die Arbutoide Mykorrhiza von Arbutus (Erdbeerbaum), Arctostaphylos (Bärentraube) und Pyrola (Wintergrün) hat einen mehrschichtigen Hyphenmantel, eine mehrschichtige Wurzelrinde mit einem nur einschichtigen Hartig Netz und intrazelluläre Hyphenknäuel (Abbildung 7.4.1) (Fusconi & Bonfante-Fasolo 1984; Münzenberger et al. 1992; Robertson & Robertson 1985; Massicotte et al. 2008). Ein weiteres Eindringen des Hartigschen Netzes wird durch eine suberinisierte Exodermis (Hypodermis) verhindert. Die Mykorrhizen werden von Ektomykorrhizapilzen gebildet. Auffallend ist auch die nur bei diesem Mykorrhizatyp beobachtete geweihförmige Verzweigung der Kurzwurzeln (Abbildung 7.4.2).
Die Cavendishioide Mykorrhiza, die bisher nur von den Andinen Vaccinineae bekannt ist (Abbildung 6.4.3), unterscheidet sich strukturell und entstehungsmäßig von den arbutoiden Mykorrhizen (Setaro et al. 2006a; Setaro et al. 2006b). An kurzen Haarwurzeln (Abbildung 7.4.2) werden in der Rhizodermis Hyphenknäuel gebildet und ein epidermoides Hartig Netz angelegt (Abbildung 7.4.3). Der Hyphenmatel ist relativ dünn. Die Cavendishioide Mykorrhiza wird überwiegend von Serendipita Arten (Sebacinales B), weniger von weiteren Basidiomyceten und Rhizoscyphus (Ascomycota) gebildet. Verschiedene Pilzarten können die gleiche Wurzel, teilweise auch die gleiche Zelle besiedeln (Selosse et al. 2007). Abbildung 7.4.3 zeigt weitlumige und feine Hyphen in unterschiedlichen Abschnitten des Hyphenmantels. Die systematische Zuordnung der Pilze erfolgte mittels TEM Aufnahmen und molekularen Sequenzen (siehe Kapitel Die Identifizierung der Mykorrhizapilze).
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Die Monotropoide Mykorrhiza der chlorophyllfreien Fichtenspargelgewächse (Monotropoideae) kann als Sonderfall der arbutoiden Mykorrhiza gesehen werden (Robertson & Robertson 1982). Die Pflanzen haben ein koralloides Wurzelsystem, das eng verzahnt ist mit den Ektomykorrhizen des ernährenden Baumes. Ein dichtes Hyphengeflecht umgibt beide. Die Monotropoide Mykorrhiza hat einen dicken Hyphenmantel und ein gut entwickeltes Hartigsches Netz um die Epidermis. Vom Hyphenmantel aus wachsen Hyphen in Form von Senkern in die Epidermiszellen ein, je ein Senker pro Zelle. Die Hyphen bleiben von der Zellwand umschlossen, die mitwächst und noch zusätzliche, geweihförmige Auswüchse bildet (Abbildung 7.4.4b). Dadurch entsteht eine vergrößerte Austauschoberfläche an der perihyphalen Membran. Zur Blütezeit durchbricht aber die Hyphe den Senker an der Spitze, platzt auf und der Inhalt der Hyphe ergießt sich ins Cytoplasma der Epidermiszelle unter Bildung von sackartigen Membranen. Anschließend sterben die Mykorrhizen und kurz darauf die Pflanzen ab. Die Vorgänge sind nicht genauer aufgeklärt, werden aber als parasitäre Phase der Pflanze betrachtet.
Andere Ektendomykorrhizen Bearbeiten
Vereinzelt wurden Ektendomykorrhizen bei anderen Pflanzengruppen als den Ericaceae beschrieben, so an Picea banksiana mit dem Ascomyceten Wilcoxina mikolae (Scales & Peterson 1991a) und an der Cistrose (Cistus incanus) mit dem Wüstentrüffel (Terfezia spp.; Dexheimer et al. 1985). Zaretsky et al. 2006 fanden erste Hinweise auf eine unterschiedliche genetische Steuerung für intrazelluläre oder extrazelluläre Besiedelung bei den genannten Ektendomykorrhizen von Cistus incanus.
Eine besondere Mykorrhiza, die man auch hier einordnen kann, wird von Leucoscypha leucotricha (Pezzizales) in den Ektomykorrhizen von Täublingen und Milchlingen an Buche gebildet (Brand 1992). Der Ascomycet wächst durch den Hyphenmantel und das Hartigsche Netz und bildet Senker in den Rindenzellen aus, die nicht von der Zellwand umgeben sind. Diese Mykorrhizaform ist in Buchenwäldern häufig und besonders auffällig an den dadurch stark vergrößerten Mykorrhizen von Lactarius subdulcis. An diesen Mykorrhizen wurden zahlreiche physiologische Untersuchungen durch J. L. Harley und Mitarbeiter durchgeführt, noch ohne Kenntnis des beteiligten Ascomyceten. Ähnliche Ektendoformen wurden bei weiteren Buchenmykorrhizen anderer Lactarius und Russula Arten gefunden. Gomphidius tritt nur in Begleitung von Suillus auf und dringt in die Rindenzellen der von Letzterem gebildeten Mykorrhizen ein (Brand 1992).